1. EFEITO MATERNO E HERANÇA EXTRACROMOSSÔMICA
16.1 INTRODUÇÃO
Comojá foi amplamente discutidonoscapítulosanteriores,osgametasmasculinose
femininossãoequivalentesemrelaçãoàconstituiçãode genes.Issopode serconstatado,
por exemplo, quandoumdescendente bovinoShorthornruão - compelosvermelhosebrancos
- é produzidoa partirdo cruzamentode umtourovermelhocomumavacabranca ou de um
touro brancocomuma vaca vermelha.Nesse caso,oaleloresponsável pelacorvermelhado
pelodoanimal é passadoparao filhopelogametamasculinooufemininoeomesmoacontece
emrelaçãoao aleloresponsávelporpelobranco.Issoacontece porque amaioriados
caracteresdos organismossuperioresé controladoporgenesnuclearesque segregamde
acordo como comportamentodoscromossomosnameiose.
Entretanto,umpequenogrupode caracteresé herdadograças aos genesouprodutos
gênicospresentesnocitoplasmadogameta.Comoogameta femininocontribuicomquase a
totalidade docitoplasmaparaodescendente,omodode herançadessescaracteres,àprimeira
vista,processa-se de mododiferentedaquelescontroladosporgenesnucleares.Assim, para
se constatar esse tipode herança,deve-se verificarse existediferençaentre osresultadosde
umcruzamentoe de seurecíproco. Entende-seporcruzamentorecíproco aquele emque
o genitoré usadoora como fêmea,oracomomacho.Dessemodo,se aherançade umdado
caráter é controladaporgenesnucleares,osresultadosde umcruzamentoe de seurecíproco
serãoidênticos.Porém, se forumcaso emque o caráter é decorrente de efeitos
citoplasmáticos,osresultadosdoscruzamentosrecíprocosserãodiferentes,istoé,os
descendentesde cadacruzamentoterãosempre omesmofenótipodogenitorfeminino,que
contribui comocitoplasma.Esse tipode herançapode serexplicadopordoismecanismos:
o efeitomaternoe aherança extracromossômica.
16.2 EFEITOMATERNO
O efeitomaternoé umcaso especial de herançacontroladoporgenesnuclearesda
mãe,porémque são responsáveisporcertascondiçõesdocitoplasmadoóvulo -

2. provavelmente,produtosgênicos.Essascondiçõesé que determinamaexpressãofenotípica
380
GenéticanaAgropecuária
de algunscaracteresdo filho,independente dosgenesdoadospelopai.Contudo,é importante
salientarque o efeitomaternonaexpressãodessescaracteresnosdescendentesse dáapenas
por uma ou,no máximo,duasgerações.
Umdos exemplosmaiscomentadosnaliteraturasobre efeitomaternorefere-se àdireção
de enrolamentodaconchado caramujo Limnaea peregra.Oenrolamentodaconchaé um
caráter monogênico,sendoqueoalelodominante,R,condicionaoenrolamentoparaadireita,
e o recessivo, r,paraa esquerda.Noentanto,quandose cruzamindivíduospuroscomas
duas direçõesde enrolamento,e se obtêmtambémosrecíprocos,sãoobtidososresultados
apresentadosnaFigura16.1.
FIGURA16.1. Efeitomaterno.Cruzamentosrecíprocosilustrandoaherançada direçãode
enrolamentodaconchado caramujo Limnaea peregra para a direita(D) ouesquerda(E).
Observe que ofenótipodofilhoé sempre aexpressãodogenótipodamãe.(Modificadode
Sinnotetal.,1975).
381
EfeitoMaternoeHerançaExtracromossômica
Nota-se (Figura16.1) que o fenótipodosfilhosdepende dogenótipodamãe,o que é
constatado,principalmente,pelasdiferentesdireçõesde enrolamentodaconchada geração
F1 e do cruzamentorecíproco.Observa-se aindaque ofenótipodaF2,nosdoiscruzamentos,
expressaapenasogenótipoF1,que condicionaenrolamentoparaa direitae cuja segregação
monogênicatípica3D: 1E da geração F2 é observadanageração F3. Aexplicaçãopara
essesresultadosé que ocitoplasmadoóvulodeve serafetadoporumprodutodo gene
nuclearmaternoque,durante aprimeiraclivagemdozigoto,determinaosentidodasfibras
do fusopara a direitaoupara a esquerdaemrelaçãoaoeixodacélulae ocasiona,
respectivamente,oenrolamentodaconchaparaa direitaouesquerda.Evidentemente,nesse

3. caráter, o efeitodogene maternose expressaapenasnaprimeirageraçãodescendente.
Aherançade caracteres de grande importânciaagronômica,comooteor de proteína
do grão de soja e feijão,oteorde óleodo grão de sojae o tamanhoda semente daervilha,
é umdosexemplosconhecidosonde oefeitomaternoé consideradoaprincipal explicação
de resultadosde cruzamentosrecíprocos.ComoexemplosãoapresentadosnaFigura16.2
os valoresobtidosparao teorde proteínado grão de feijão.
FIGURA16.2. Resultadode cruzamentosrecíprocosconsiderandoocaráterteorde proteína
do grão de feijão,ilustrandotambémumcasode efeitomaterno(Lelejietal.,1972).
382
GenéticanaAgropecuária
Comosabemos,oteor de proteínado grão de feijãoé umcaráterquantitativo,onde
estãoenvolvidos,provavelmente,váriosgenessendoafetadosconsideravelmente pelo
ambiente,oque difere doexemplocomentadosobre oenrolamentodaconchadeL.peregra,
que é controladoporumúnicogene comdoisalelos.Noentanto,nota-seque aherançado
teorde proteínado feijãoé,principalmente,materna,emprimeirolugarpelos diferentes
fenótiposapresentadospelasduasF1,provenientesdoscruzamentosrecíprocos.Osfenótipos
destasF1 são, praticamente,iguaisaofenótipodamãe,oque equivale adizerque ogenótipo
maternose expressanofilho.Seguindoesseraciocínio,observa-se que osfenótiposdas
duas populaçõesF2sãosemelhantes.Comoessasduaspopulaçõessãoprovenientesde
cruzamentosemque aF1 participoucomomãe,entãoa semelhançade taisfenótiposreferese
à expressãodogenótipoF1.Essaconclusãoé confirmada quandose verificaque as
variânciasdospais,F1 e F2, são semelhantese referem-se,portanto,àvariânicaambiental,
istoé,os dadosapresentadoscorrespondemàsexpressõesdosgenótiposdosgenitorese
das F1.
O conhecimentodesse tipode herançaé imprescindívelparaa eficiênciade certos
programasde seleção.Porexemplo,é possívelanalisaroteorde proteínaou óleode uma
únicasemente de sojapormeiode técnicasnão destrutivase,posteriormente,efetuaro

4. plantiodessasementeparaa obtençãodosdescendentes.Comoaherançadessasduas
características é,principalmente,materna,aseleçãode sementesF2,colhidasde umaúnica
planta,é inteiramenteineficaz,pelofatode osfenótiposdessassementesseremsemelhantes
e representaremaexpressãodo genótipodaplantaF1.Ogenótipode cadasemente F2irá se
expressar,portanto,apenasnassementesproduzidasporsuaprogênie.Assim, oêxitoda
seleçãosóocorreráquandose procederà seleçãoentre asprogêniesde cadasementeF2,
que corresponde àgeração F3.
Comose pode constatara partirdos exemplosapresentados,oscaracteres,cuja
herançaédenominadade efeitomaterno,sãopraticamente iguaisaoscaracteresmendelianos.
Aqui tambémestãoenvolvidosgenessituadosnoscromossomos. Adiferençaéque aexpressão
do genótipode qualquerindivíduose manifestanosseusdescendentesquandooreferido
indivíduoforusadocomogenitorfeminino.Ouseja,ogenótipodaF1se expressaemF2,o
genótipodaF2 na geração F3 e, assim, sucessivamente. Narealidade,existem, então,duas
diferençasemrelaçãoàherançamendeliana:aprimeiraé que sóo genótipomaternose
expressanaprimeirageraçãodescendente,e issoé a causa da segundadiferençaque resulta
na expressãofenotípicasempre umageração atrasada.
16.3 HERANÇAEXTRACROMOSSÔMICA
Os caracterescomesse tipode herançasão decorrentesde genessituadosemorganelas
do citoplasma,sendoque asprincipaisportadorasdessesgenessãoasmitocôndriasque
383
EfeitoMaternoeHerançaExtracromossômica
ocorremnoseucariontesemgeral e osplastos,encontradosnasplantas.Comose sabe,
essasorganelaspossuemDNAcomfunçõesde replicaçãoe transcriçãoindependentesdo
DNAnuclear.Emrelaçãoaosprocariontes,ascaracterísticascomherançacitoplasmática
são aquelasdeterminadasporgeneslocalizadosnosplasmídeos(Capítulo17,16.1).
Comojá foi comentado,odescendentede umcruzamentorecebe essencialmenteo
citoplasmadoóvulo;assim,oscaracteresdecorrentesdosgenescitoplasmáticosseexpressam

5. no filho,apresentandosempre omesmofenótipodamãe.
16.3.1 GenesdoPlasto
Algunsgeneslocalizadosnoplasto,comfunçõesjáconhecidas,sãoosresponsáveis
por RNA ribossômico,que constituiosribossomosdopróprioplasto,e tambémos
determinantesde algumasenzimasque participamdafotossíntese.Outrocaráterque poderá
vira seramplamente utilizadonomelhoramentode plantasé àresistênciaaherbicidas.
Muitosherbicidasimportantesatuaminibindoafotossíntese.Umadessasclassesde
herbicidasé a das triazinas,que têmafinidadepelasmembranasdotilacoide,ondebloqueia
o transporte de elétrons,desprovendoocloroplastodaenergianecessáriaparaa
fotossíntese.
Emáreasagrícolas, onde herbicidasdessegrupovêmsendointensamente utilizados,
têmsurgidoalgumaservasdaninhasresistentes.Osestudosbioquímicosdemonstraram
que tal resistênciase deve auma únicaproteínaconstituinte dotilacóide docloroplasto.
Mediante osequenciamentodasproteínasde umaplantasuscetível e de umaresistente,
ambas da espécie Amaranthushybridus,pode serconstatadoque aresistênciaé devida
à presençado aminoácidoglicina,que substituiuaserinaemumúnicolocal da molécula.
Cerca de 30 espéciesde ervasdaninhasjámostraramresistênciaàstriazinase foi constatado
que essaresistênciase deve aumaproteínasemelhante emtodaselas.Comoesseherbicida
vemsendoaplicadocontinuamente,ele contribuiu,comoagente de seleção,paraosurgimento
de plantasdaninhasresistentesàsuaação. O interessante,noentanto, é obterplantas
cultivadasque sejamresistentesaoherbicida,paraque ele possasermaisamplamente
usado.A indagaçãoque surge é:como pode serrealizadaa transferênciadogene de
resistênciadaervadaninhaparaa espécie cultivada?Se fosse umgene situadonos
cromossomos,atransferênciapoderiaserrealizadautilizandoosprocedimentosjádiscutidos
(Capítulo5) e seriafeitacomrelativafacilidade,desde que asduasespéciesapresentassem
cruzamentoscompatíveis.Entretanto,ogene de resistênciaestásituadonosplastosoque
torna a situaçãoum poucodiferente daqueladiscutidaanteriormente,porque aqui há

6. necessidadede se transferirocitoplasma.Vejamoscomoistopode serfeitoutilizandoo
exemplode transferência,járealizado,envolvendoduasespéciesde Brassicas.Aerva
daninharesistenteé daespécie B.campestris e a plantacultivadaa B. napus,conhecida
vulgarmente comocolza,utilizadacomoforrageirae de cujassementesse extrai oóleo.O
processoenvolveuváriosretrocruzamentosem que se empregouaB. campestris como
genitorfeminino,noprimeirodeles,parafornecerocitoplasmaàgeraçãoF1.Posteriormente,
foramrealizadosváriosretrocruzamentos,sempre utilizandoosdescendentesde cada
retrocruzamentocomogenitorfeminino,para mantero citoplasmacomoscloroplastos
portadoresdaresistênciaaoherbicida.Comogenitormasculino,usou-seaB. napus que
cedeuoscromossomos.Apósváriosretrocruzamentos,obteve-se umaplantacomo
citoplasmade B.campestris,portantoresistente aoherbicidae comonúcleode B. napus
385
EfeitoMaternoeHerançaExtracromossômica
FIGURA16.3. Esquemade cruzamentodasespécies B.campestris e B.napus,mostrandoa
transferênciadoalelode resistênciaàstriazinas,presentesno cloroplastodaervadaninha.
Observe
que a B. campestris,a geração F1 e os descendentesde cadaretrocruzamentoforam
empregados
como fêmea,porque sãoelesque possuemoalelode resistêncialocalizadonocitoplasma.
(Figura16.3). Observa-se,naFigura16.3 que,após cincoretrocruzamentos,os
descendentespossuem98,4%dosalelosdaespécie cultivada,porémmantendo-se
integralmente ocitoplasmade B.campestris,portadoradaresistênciaaoherbicida.Obtémse,
assim,umaplantasemelhante a B.napus e resistente aoherbicida.
386
GenéticanaAgropecuária
BOX 16.2. DIFERENÇASENTRE O DNA NUCLEAR E O MITOCONDRIAL
16.3.2 Genesda Mitocondria
Existemalgumasdiferençasentre ogenoma –DNAdasmitocôndrias(mtDNA) e o

7. existentenonúcleodascélulas(BOX16.2). ODNA mitocondrial é responsável,
principalmente,pelaproduçãode enzimasque participamdarespiraçãocelularepelaprodução
de RNAque constitui seusribossomos.
Exemplosde caracterescujaexpressãofenotípicadependedoDNAmitocondrialsão
conhecidos.Umdosexemplosmaismarcantesé aesterilidademasculinacitoplasmática,em
plantas.Esseéofenômenopeloqualplantashermafroditasoumonóicas,apresentamoaparelho
reprodutivofemininonormal,masnãoproduzempólenviável.Nãopodemassimserem
autofecundadase sóirãoproduzirsementesporpólenproveniente de outraplantanão
relacionadacomela.Esse caráter,denominadomachoesterilidade,é de grande importância,
poispossibilitaaproduçãode sementeshíbridasF1,semanecessidade de emasculação,que
encarece o custode produção. Amachoesterilidadepode serde origemde genesnuclearesou
citoplasmáticos.Elajá
foi registradaemmaisde 80 espécies,envolvendo25gênerospertencentesaseisfamílias
diferentes.Comojámencionado,oconhecimentodessefenômenopossibilitouoemprego
comercialnaproduçãode híbridosde algumasespéciesagronomicamenteimportantes,como
o milhoe a cebola.
Amachoesterilidade nomilhofoi descritapelaprimeiravezem1931,por Rhoades,
a partir do cruzamentode umaplantamacho estéril originadadoPeru,comoutrado
Chile,cujadescendênciafoi todaestéril.Asuaimportância,naproduçãode sementes
híbridassó ocorreuapós a décadade sessenta.Atualmente,sabe-seque háváriostipos
de citoplasmas envolvidoscomamachoesterilidade,sendoosmaisimportantesostipos
T, S e C. O tipoT foi descobertonoTexas,em1944. Daí a denominaçãode citoplasma
T. Foi demonstradoque nocaso do T, a mitocôndriaé deficiente emumsegmentode
DNA de aproximadamente 2350 paresde nucleotídeos.OtipoS,foi o primeiro
citoplasmaaser identificadonosEstadosUnidose ocitoplasmadotipoC,foi descoberto
no Brasil numavariedade denominadaCharrua.Nessesdoiscasosaesterilidade está
associadaà presençade DNAnuclearjuntoaoDNA mitocondrial.Esse DNA adicional
é de origemplasmidial.Comoesse DNA extraafetaamacho esterilidade,aindanãofoi

8. esclarecido.
Diante da importânciadaesterilidade masculinacitoplasmáticaparaa produçãode
híbridos,é imprescindível conheceroprocedimentode suatransferênciadeumalinhagem
para outra ou de umgenitorparaoutro,a fimde concretizarseuempregonomelhoramento
de plantas.Comoa mitocôndriade plantasmachoestéreisé aorganelaresponsável pela
esterilidade, bastatransferirparaocitoplasmamachoestéril oscromossomosde uma
linhagemougenitormachofértil,pormeiode retrocruzamentossucessivos,de modo
semelhanteàtransferênciade plasto,jáapresentada.NaFigura16.4, é mostradaa
transferênciadamachoesterilidade citoplasmática- citoplasmaT- dalinhagemAdemilho
para a linhagemBcomcitoplasmaN.Comose observa,apóscincoretrocruzamentosa
plantaresultante teránasua constituição100% do citoplasmadalinhagemAeonúcleo
possui 98,4%dosalelosdalinhagemB,ouseja,quase 100% doDNAnuclear,dalinhagem
B. Portanto,é obtidauma linhagemmachoestéril B,praticamente idênticaalinhagemmacho
fértil B.
388
GenéticanaAgropecuária
FIGURA16.4. Esquemade cruzamentode duaslinhagensde milho mostrandoatransferência
do
citoplasmaT causadorde machoesterilidade,presente nalinhagemA,paraa linhagemB.
Observe que,
após cincoretrocruzamentos,obtém-seumalinhagemmacho-estéril comocitoplasmaTda
linhagemAe
os cromossomosdalinhagemB.
Na produçãode híbridosimplesdemilho,deve-seutilizarumadaslinhagensmacho
estéril e aoutramacho fértil,porémcomosalelosdominantesrestauradoresdafertilidade.
Desse modo,a linhagemmachoestéril seráogenitorfeminino,semanecessidade de ser
realizadaaoperação de despendoamento,que é muitotrabalhosae onerosa.Comojá
mencionado,asemente híbridacolhidanesse genitorteráocitoplasmamachoestéril e,no
núcleo,ogenótipo Rfrf,que permite aproduçãode pólen.Paraa produçãode umhíbrido

9. 389
EfeitoMaternoeHerançaExtracromossômica
FIGURA16.5. Esquemadaobtençãode milhohíbridoduplo,utilizandoamachoesterilidade
citoplasmáticae oalelonuclearrestauradorde fertilidade(Rf).Ocitoplasmaparamacho
esterilidade é representadoporE para machofertilidadeporN.
duplo,comojá foicomentadonoCapítulo12,empregam-se quatrolinhagens.Nesseprocesso
de produção dohíbrido,são necessáriaslinhagenscomcitoplasmaestéril e normal e também
o alelonuclearrestauradorde fertilidade - Rf.
Observa-se que ohíbridoduplo(Figura16.5) é produzidosemanecessidade de
despendoamentoemtodasasetapas.Nota-se tambémque apesarde 50% das sementes
híbridasobtidasseremmachoestéreisnãoháproblemacoma cultura,uma vezque a
quantidade de pólenproduzidapelasplantasmachoférteisé suficiente paraassegurara
polinizaçãode todasasplantas.
390
GenéticanaAgropecuária
16.4 DIFERENÇA ENTRE EFEITO MATERNO E HERANÇA
EXTRACROMOSSÔMICA
Foi vistonostópicosanterioresque,nocasodo efeitomaterno,estãoenvolvidos
genesnucleares;porém, ofenótipododescendente é dependentedogenótipomaterno.Na
herançaextracromossômicanãoestãoenvolvidosgenesnuclearese simcitoplasmáticos,e
aqui tambémo fenótipododescendenteé idênticoaoda mãe.Considerandoapenasos
fenótiposdosdescendentesdoscruzamentosrecíprocos,osdoisfenômenosse confundem.
Comoprocederentãopara diferenciá-los?
O empregode várioscruzamentossucessivose amanutençãodamesmadiferença
observadaentre aF1 de um cruzamentoe a F1 do recíprocoé indicaçãode que o caráter
é controladoporgenescitoplasmáticos.Poroutrolado,tratando-se de umcarátercom
efeitomaterno,eleiráexpressarnumageraçãoqualquer,ofenótipodeterminadopelo

10. genótiponuclearmaternodageraçãoanterior.Desse modo,nãopersiste adiferençaentre
a F1 de um cruzamentoe a F1 de seurecíproco. Issoficaevidenciado,comparando-se as
Figuras16.3 e 16.1.
O efeitomaternoé umcaso especial de herança,controladoporgenesnuclearesdamãe,que
são responsáveisporcertascondiçõesdocitoplasmadoóvulo,provavelmente,produtos
gênicos.Essascondiçõesé que determinamaexpressãofenotípicade algunscaracteresdo
filhoindependente dosgenesdoadospelopai.Contudo,é importantesalientarque oefeito
maternona expressãodessescaracteresnosdescendentesse dáapenasporuma ou,no
máximo,duasgerações(Ramalhoetal.,2004).
A herançade caracteresde grande importânciaagronômica,comoo teorde proteína dogrão
de feijão(Leleji etal.,1972; Hall etal.,1977; Poligano,1982), teorde metioninanasemente de
feijão(Porter,1972) e o tamanhoda semente de feijão(Mesquita,1989), sãoexemplos
conhecidosonde oefeitomaternoé consideradoaprincipal explicaçãode resultadosde
cruzamentosrecíprocos.
Um efeito materno é uma situação em que o fenótipo de um organismo é determinada
não apenas pelo ambiente experimenta e seu genótipo , mas também pelo ambiente e do
genótipo da sua mãe. Em genética ,efeitos maternos ocorre quando um organismo
mostra o fenótipo esperado a partir do genótipo da mãe, independentemente do seu
genótipo própria, muitas vezes, devido ao fornecimento de matriz de mRNAou
proteínas do ovo. Efeitos maternos também pode ser causado pelo ambiente materno
independente do genótipo, por vezes, controlando o tamanho, o sexo ou o
comportamento da prole. Tem sido proposto queos efeitos maternos são importantes
para a evolução de respostas adaptativas a heterogeneidade ambiental.
Efeitos maternos na genética
Efeito materno
Efeitos maternos ocorremfrequentemente porque a mãe fornece um determinado ARNm
ou proteína para o ovócito, portanto, o genoma materno determina se a molécula é
funcional. Fornecimento materna de mRNAs para o embrião precoce éimportante, como
em muitos organismos, o embrião é inicialmente transcricionalmente inativo. [2] Por
causa do padrão de herança de mutações efeito materno especiais telas genéticos são
necessários paraidentificá-los. Estas envolvem, tipicamente, examinando o fenótipo dos
organismos de uma geração mais tarde do que em uma tela (zigótica) convencional,
como as suas mães são potencialmente homozigotos paramutações de efeito materno
que surgem.
Em Drosophila embriogênese
Para mais detalhes sobre o papel dos genes efeito materno, consulte embriogênese
Drosophila

11. A Drosophila melanogasteroócito desenvolve em uma câmara de ovo em estreita
associação com um conjunto de células chamadas células enfermeira . Tanto o oócito e
as células da enfermeira são descendentes de uma única linhagerminativa de células-
tronco , contudo citocinese incompleta nestas divisões celulares , e no citoplasma das
células de enfermagem e o oócito é ligado por estruturas conhecidas como anéis de
canais . [5]...
L ER D OC U MEN TO C OMPL ETO