Ecología de nemátodos en pastizal y roble

ECOLOGÍA DE LA COMUNIDAD DE NEMÁTODOS DEL SUELO DE UN
AGROECOSISTEMA DE PASTIZAL Y EL DE UNA PLANTACION DE ROBLE EN LA
FINCA TIERRA AJENA DEL MUNICIPIO DE TOLUVIEJO, DPTO DE SUCRE
EMILIANO J. MARTÍNEZ GARCÍA
UNIVERSIDAD DE SUCRE
FACULTAD DE EDUCACIÓN Y CIENCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA
SINCELEJO – SUCRE
2013.

ECOLOGÍA DE LA COMUNIDAD DE NEMÁTODOS DEL SUELO DE UN ECOSISTEMA DE
PASTIZAL Y EL DE UNA PLANTACION DE ROBLE EN LA FINCA TIERRA AJENA,
MUNICIPIO DE TOLUVIEJO.
EMILIANO J. MARTÍNEZ GARCÍA
Trabajo presentado como requisito parcial para obtener el título de Biólogo
DIRECTOR
LUIS SANTIAGO RUIZ PÉREZ
Biólogo – Docente.
CODIRECTOR
JAIME FERNANDO MERCADO ORDÓÑEZ
Biólogo
UNIVERSIDAD DE SUCRE
FACULTAD DE EDUCACIÓN Y CIENCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA
SINCELEJO – SUCRE
2013

“Únicamente el autor es responsable de las ideas expuestas en el presente trabajo”
artículo 12 resolución 02 de 2003.

1.1. Nota de aceptación
____________________
____________________
____________________
_____________________________
Firma del presidente del jurado
_____________________________
Firma del jurado
_______________________________
Firma del jurado

DEDICATORIA.
Primeramente a DIOS y todos sus Ángeles que me guían, me
iluminan en todo momento y me ayudan a ser perseverante en
todo momento de mi vida y por permitirme hacer realidad mis
sueños. Toda la honra y gloria para tí mi señor JESUCRISTO.
A MIS PADRES, quienes le debo mi educación personal y
profesional, por apoyarme en todo momento y guiarme hacia un
camino de dicha. Quienes por su ejemplo e inspiración he
logrado mi mayor ilusión profesional y personal, por enseñarme
el trabajo duro, responsabilidad, honestidad, amor y humildad,
para ellos mi amor eterno.
MIS HERMANOS Luis Carlos Martínez Martínez y Alberto de Jesús
Martínez García por su apoyo y cariño fraternal siempre.
A MIS AMIGOS Lilibeth García, Kevin Lugo, Yuranis Medina,
Guillermo Vital Tomas Ríos y Carlos Fontalvo por su colaboración
incondicional.
Emiliano J. Martínez García
5

AGRADECIMIENTOS
A la Directiva de la Universidad de Sucre, por su interés, en el fortalecimiento
delos programas académicos vigentes en ella que promueven la superación
técnico científica delos educandos.
A la Facultad de Educación y Ciencias, Por brindarme la oportunidad de cursar mis
estudios de pregrado en la carrera de Biología.
Al Biólogo Luis Santiago Ruiz Pérez por su asesoría en el desarrollo del presente
trabajo de grado, a través, de su dirección y oportunas sugerencias orientadas
para desarrollo de la parte de campo y la estructuración del informe final.
Al Biólogo Jaime Fernando Mercado Ordóñez por su asesoría en el desarrollo del
presente trabajo de grado, a través, de sus oportunas sugerencias en la
elaboración de la propuesta, en el desarrollo de la fase de campo, análisis de
laboratorio, identificación taxonómica y aplicación de los análisis estadísticos que
permitieron la redacción del informe final.
A los miembros integrantes del jurado del trabajo de grado: Dr. Alexander Pérez,
Aidé Muños y Carlos Gómez por sus correcciones, sugerencias y la evaluación del
informe final.
Al Director del Laboratorio de Biotecnología Vegetal de la Universidad de Sucre
por el apoyo brindado para la realización del análisis del material biológico.
Al profesorado de la Universidad de Sucre quienes contribuyeron con su aporte
académico en mi formación profesional como Biólogo.
Antonio Tovar y Jose Gregorio por la información de los análisis fisicoquímicos del
suelo.
Al Doctor Víctor Hernández quien, de manera desinteresada ofreció su finca
“Tierra Ajena” para hacer posible la realización de la parte de campo del presente
estudio.
Un especial agradecimiento a todas aquellas personas que de una u otra
forma contribuyeron en la realización de esta investigación.

TABLA DE CONTENIDO
PÁG.
DEDICATORIA.........................................................................................................V
AGRADECIMIENTOS.............................................................................................VI
TABLA DE CONTENIDO.......................................................................................VII
ÍNDICE DE FIGURAS.............................................................................................XI
LISTA TABLAS.....................................................................................................XIII
RESUMEN.............................................................................................................XV
ABSTRACT.........................................................................................................XVII
1INTRODUCCIÓN...................................................................................................17
2OBJETIVOS...........................................................................................................20
2.1Objetivo general:.............................................................................................20
2.2Objetivos específicos:.....................................................................................20
3ESTADO DEL ARTE..............................................................................................21
3.1GENERALIDADES DE LOS NEMÁTODOS..................................................21
3.1.1Clasificación general de los nemátodos.................................................22
3.1.2Morfología y anatomía de los nemátodos...............................................23
3.1.3Pared del cuerpo.....................................................................................24
3.1.4Sistema digestivo:...................................................................................25
3.1.5Sistema excretor:....................................................................................26
3.1.6Alimentación:...........................................................................................26
3.1.7Ciclo de vida............................................................................................29
3.1.8Reproducción..........................................................................................30
3.2SUELO............................................................................................................31
3.2.1Composición del suelo............................................................................31
3.2.2PROPIEDADES FÍSICAS DEL SUELO..................................................32
3.2.2.1Estructura del suelo:........................................................................32
3.2.2.2Textura del suelo:.............................................................................32
3.2.2.3Porosidad del suelo:........................................................................33
3.2.2.4Aireación del suelo:..........................................................................33
3.2.2.5Temperatura del suelo:....................................................................33
3.2.2.6Humedad del suelo:.........................................................................34
3.2.3PROPIEDADES QUIMICAS DEL SUELO:.............................................35
7

3.2.3.1Reacción del suelo (pH):..................................................................35
3.2.3.2El complejo arcillo-húmico:..............................................................35
3.2.3.3Las arcillas del suelo:.......................................................................35
3.2.3.4Materia orgánica:.............................................................................36
3.2.3.5La fertilidad:......................................................................................36
3.2.4INDICADORES DE LA CALIDAD DEL SUELO:.....................................37
3.2.5FACTORES QUE AFECTAN LA DISTRIBUCIÓN DE LOS
NEMÁTODOS:................................................................................................37
3.2.5.1La textura y la estructura del suelo:.................................................38
3.2.5.2Aireación del suelo:..........................................................................39
3.2.5.3Temperatura del suelo:....................................................................39
3.2.5.4Humedad del suelo:.........................................................................40
3.2.5.5pH:....................................................................................................40
3.2.5.6Vegetación:......................................................................................41
3.3BIODIVERSIDAD:...........................................................................................41
3.3.1DEFINICIONES DE BIODIVERSIDAD:..................................................41
3.3.2IMPORTANCIA DE LA BIODIVERSIDAD:..............................................41
3.3.3MEDIDAS DE BIODIVERSIDAD:............................................................42
3.3.4MEDICIÓN DE LA DIVERSIDAD ALFA:.................................................42
3.3.4.1Medición riqueza específica:...........................................................43
3.3.4.1.1Bootstrap:.................................................................................43
3.3.4.1.2Índice de riqueza de Margaleff:................................................44
3.3.4.2Índices basados en la abundancia relativa de especies:................44
3.3.4.2.1Diversidad de Shannon:...........................................................44
3.3.4.2.2Índice de Simpson:...................................................................45
3.3.5Índice de Madurez:..................................................................................45
4DISEÑO METODOLÓGICO..................................................................................47
4.1Localización de la zona de estudio:...............................................................47
4.2Topografía y tipos de suelo.............................................................................48
4.3Muestreo para el análisis de nemátodos........................................................49
4.3.1Manejo de las muestras:.........................................................................50
4.3.2Extracción de los nemátodos:.................................................................51
4.3.3Montaje permanente...............................................................................52
4.3.4Montaje de placas permanentes:............................................................52
4.3.5Conteo, separación e identificación........................................................52
4.4Toma de muestras de suelo para los análisis físico-químicos. .....................52
4.5Análisis de datos:............................................................................................53
4.6Procesamiento de datos:................................................................................53
4.6.1Diversidad alfa (α)...................................................................................53
4.6.1.1Índices calculados para la comunidad de nemátodos:....................53
4.6.1.2Índice de Madurez Total YEATES (1994) (IM=∑vi*fi):.....................54
5RESULTADOS.......................................................................................................56
5.1COMPOSICIÓN TAXONÓMICA Y ABUNDANCIA.........................................56
8

5.2Descripción de nemátodos encontrados en los dos ecosistemas (robledal y
pastizal):...............................................................................................................69
5.3ANALISIS DE LA DIVERSIDAD DE NEMÁTODOS.......................................80
5.3.1ÍNDICE MARGALEF................................................................................81
5.3.2ÍNDICE DE EQUIDAD.............................................................................81
5.3.3ÍNDICE SHANNON_H.............................................................................81
5.3.4ÍNDICE DOMINANCIA_D.......................................................................81
5.4PORCENTAJE DE HUMEDAD......................................................................84
6ANALISIS DE RESULTADOS................................................................................88
6.1RIQUEZA DE LA NEMATOFAUNA................................................................89
6.2DIVERSIDAD DE LA NEMATOFAUNA..........................................................90
6.2.1Índice de Shannon:.................................................................................90
6.2.2Índice de Simpson:..................................................................................91
6.2.3Gremios tróficos:.....................................................................................91
6.2.4Índice de madurez de YEATES (Σmi).....................................................95
7CONCLUSIONES..................................................................................................98
8RECOMENDACIONES........................................................................................100
9REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS....................................................................101
10ANEXOS............................................................................................................112
9

ÍNDICE DE ILUSTRACIONES
Ilustración 1: Ubicación del área de la finca Tierra Ajena.......................................48
Ilustración 2: Modelo para el muestreo de suelo para nemátodos, al azar
(Sardanelli, 2010).....................................................................................................50
Ilustración 3: Frecuencia relativa en el Robledal.....................................................58
Ilustración 4: Frecuencia relativa en Pastizal..........................................................59
Ilustración 5: Distribución porcentual de los nemátodos por grupos tróficos en
robledal....................................................................................................................62
Ilustración 6: Distribución porcentual de los nemátodos por grupos tróficos en
pastizal.....................................................................................................................63
Ilustración 7: Distribución porcentual de nemátodos por grupos tróficos en el
ecosistema de pastizal en la época de Sequía.......................................................64
ecosistema de pastizal en la época de Sequía.......................................................65
ecosistema de robledal en las épocas de Lluvia y Sequía.....................................66
ecosistema de pastizal en las épocas de Lluvia y Sequía......................................67
ecosistema de robledal y pastizal en las épocas de Lluvia y Sequía.....................68
Ilustración 12: Análisis de los índices de la comunidad de nemátodos en época de
lluvia y sequía para ambos agroecosistemas..........................................................82
Ilustración 13: Curva Acumulatoria por géneros de nemátodos en robledal
realizada por el programa Estimates 6.0 (Colwell, 2000), aleatorizada 100 veces y
ajustada a los estimadores Bootstrap Chao1 y Chao2...........................................83
Ilustración 14: Curva Acumulatoria por géneros de nemátodos en pastizal
realizada por el programa Estimates 6.0 (Colwell, 2000), aleatorizada 100 veces y
ajustada a los estimadores Bootstrap Chao1 y Chao2...........................................84
Ilustración 15: % Humedad del suelo en época de sequía.....................................85
Ilustración 16: % Humedad del suelo en época de lluvia........................................86
Ilustración 17: Índice de madurez (IM) en cada agroecosistema para cada época.
.................................................................................................................................87
Ilustración 18: Índice de Maduréz Total en ambos agroecosistemas......................87
10

ÍNDICE DE TABLAS
Tabla 1: Índices calculados para estudiar el comportamiento de la comunidad de
nemátodos en el suelo.............................................................................................54
Tabla 2: Número de individuos de la nematofauna asociada a la rizósfera en
ambos agroecosistemas..........................................................................................57
Tabla 3: Frecuencia relativa de los nemátodos en el Robledal...............................57
Tabla 4: Frecuencia relativa de los nemátodos en el Pastizal.................................58
Tabla 5: Familias y géneros de la nematofauna asociada a la rizósfera de pastizal
y plantación de roble encontrados en los periodos de lluvia y sequía....................60
Tabla 6: Gremios tróficos de los géneros de nemátodos asociados a los dos
agroecosistemas......................................................................................................61
Tabla 7: Numero de nemátodos por grupos tróficos en robledal............................62
Tabla 8: Numero de nemátodos por grupos tróficos en pastizal.............................62
Tabla 9: Numero de nemátodos por grupos tróficos en el Robledal (sequía).........63
Tabla 10: Numero de nemátodos por grupos tróficos en el pastizal (sequía).........64
Tabla 11: Numero de nemátodos por grupos tróficos en el robledal (lluvia y
sequía).....................................................................................................................65
Tabla 12: Numero de nemátodos por grupos tróficos en el pastizal (lluvia y sequía).
.................................................................................................................................66
Tabla 13: Numero de nemátodos por grupos tróficos.............................................68
Tabla 14: Índices de la comunidad de nemátodos..................................................82
Tabla 15: % Humedad del suelo en época de sequía.............................................85
Tabla 16: % Humedad del suelo en época de lluvia................................................85
11

ÍNDICE DE ANEXOS
ANEXO A: Muestreo de suelo para el análisis de nemátodos..............................112
ANEXO B: Método de flotación en azúcar Caveness y Jensen (1955), redescrito
por De Grisse (1969)..............................................................................................113
ANEXO C: Método de Seinhorst para la transferencia de nemátodos a glicerina
deshidratada...........................................................................................................114
ANEXO D: Tabla de resultados de valores observados y estimados, aleatorizados
100 veces arrojados por el programa Estimates 2000 (Cowel, 2000)..................115
ANEXO E: Cálculo del índice de madurez (ΣMi) de YEATES (1994) (IM=∑vi*fi). 116
ANEXO F: Análisis fisicoquímico del suelo en cada uno de los agroecosistemas en
los años 2011 - 2012..............................................................................................118
ANEXO G: Estado del suelo en época de sequía para ambos agroecosistemas.
...............................................................................................................................124
12

RESUMEN
El presente trabajo se realizó bajo el propósito de identificar géneros de
nemátodos asociados a dos agroecosistemas (robledal y pastizal) en la finca
Tierra Ajena, en el caserío El Floral, jurisdicción de Toluviejo; mediante la
utilización de claves taxonómicas. La fase de campo se llevó a cabo durante las
épocas de lluvia y sequía, entre los meses de agosto, septiembre, octubre y
noviembre del año 2011, y enero, febrero, marzo del año 2012, durante la cual, se
tomaron 12 muestras en cada época, es decir, 6 en el agroecosistema de la
plantación de roble y 6 en el agroecosistema de pastizal. La identificación de los
nemátodos se realizó hasta el taxón de género en las instalaciones del laboratorio
de Biotecnología Vegetal de la Universidad de Sucre.
Con la identificación de los nemátodos, se pudo agrupar en 16 familias y 21
géneros; el mayor número de los individuos correspondió a los géneros
Dorylaimus y Rotylenchulus, 6,816 y 3,182 respectivamente. De acuerdo con su
hábito de alimentación, se clasificaron en omnívoros, fitoparásitos, predadores,
fungívoros y bacteriófagos, y con base en esto, se establecieron los gremios
tróficos; de los grupos anteriores, los omnívoros fue el grupo trófico con una mayor
representación numérica (6,830), seguido por los fitoparásitos (4,846).
De acuerdo con el análisis del programa Estimates 2000 (Cowel, 2000), se pudo
establecer que las curvas de acumulaciones alcanzaron el 75%, lo que se
considera un muestreo representativo en ambos agroecosistemas. Con base en
estos muestreos, el índice de riqueza, para el agroecosistema de robledal fue
menor (1.566) que el de pastizal (2.024) durante la época de lluvia; mientras que
para la época de sequía estos valores fueron los contrario, robledal (0.7004) y
pastizal (0.6777). La diversidad del índice de Shannon, mostró que para la época
de lluvia, en el agroecosistema de robledal fue ligeramente mayor que en el de
pastizal (1.152 - 0.8528); para la época de sequía, la diferencia del índice de
13

diversidad de Shannon fue muy estrecha para ambos agroecosistemas (0.9582 -
0.9497).
En general, los suelos constituyen ecosistemas, que en la ausencia de
perturbación tiene tendencia hacia la homeostasis, es decir, su tendencia alcanzar
el clímax. Lo que ecológicamente se puede expresar a través del índice de
madurez, que oscila entre 1 y 5. Para los agroecosistemas objeto del presente
estudio, durante la época de lluvia y sequía, el de robledal los valores de dicho
índice oscilaron entre 3.34 y 3.36 y en el de pastizal, en ambas épocas oscilaron
entre 3.72, y 3.58. Estos valores corresponden a un valor medio del rango entre 1
y 5, y constituyen el restablecimiento del equilibrio del proceso de perturbación del
plantado de los robles y del cultivo de maíz, en cuya área se encontró el
predominio de un pasto artificial.
14

ABSTRACT
The present work was realized under the intention of identifying genera of
nematodes associated to two agro-ecosystems (oakwood and pasture) in the
estate Foreign Earth, in the hamlet The Floral one, Toluviejo's jurisdiction; by
means of the utilization of taxonomic keys. The field phase was carried out during
the epochs of rain and drought, between August, September, October and
November, 2011, and on January, February, March, 2012, during which, 12
samples took in every epoch, that is to say, 6 in the agro-ecosystem of the
plantation of oak and 6 in the agro-ecosystem of pasture. The identification of the
nematodes was realized up to the taxon of genera in the facilities of the laboratory
of Vegetable Biotechnology of the University of Sucre.
With the identification of the nematodes, they could grouped in 16 families and 21
genera; the major number of the individuals corresponded to the genera
Dorylaimus and Rotylenchulus, 6,816 and 3,182 respectively. In agreement with
his habit of feeding, they were classified as omnivores, phytophagous, predators,
fungivorous and bacteriophages, and based on this, we could established trophic
guilds; of the previous groups, the omnivores was the trophic group with a higher
numerical representation (6,830), followed by the phytophagous (4,846).
In agreement with the analysis of the software Estimates 6.0b (Colwell, 2000), we
could establish that the curves of accumulations reached 75 %, which is
considered to be a representative sampling in both agro-ecosystems. With base in
these samplings, the index of richness, for the agro-ecosystem of oakwood it was
lower (1.566) that of pasture (2.024) during the epoch of rain; whereas for the
epoch of drought these values were the contrary, oakwood (0.7004) and pasture
(0.6777). The diversity of the index of Shannon, it showed that for the epoch of
rain, in the agro-ecosystem of oakwood it was lightly greater that in the pasture
15

(1.152 - 0.8528); for the epoch of drought, the difference of the index of diversity of
Shannon was very narrow for both agro-ecosystems (0.9582 - 0.9497).
In general, the soils constitute ecosystems, which in the absence of disturbance
trend has towards the homeostasis, that is to say, his trend reach the climax. What
ecologically can express across the index of maturity, which it ranges between 1
and 5. For the agro-ecosystems object of the present study, during the epoch of
rain and drought, that of oakwood the values of the above mentioned index ranged
between 3.34 and 3.36 and in that of pasture, in both epochs they ranged between
3.72, and 3.58. These values correspond to an average value of the range
between 1 and 5, and constitute the reestablishment of the balance of the process
of disturbance of the planted one of the oaks and of the culture of maize, in whose
area was the predominance of an artificial pasture.
16

1 INTRODUCCIÓN
Los nemátodos son organismos invertebrados evolutivamente exitosos, son
gusanos microscópicos no segmentados que constituyen el grupo más abundante
de animales multicelulares en la tierra, ocupando la mayoría de hábitats (Talavera,
2005). Según Sánchez., et al., (1978), los nemátodos son diversos y abundantes
en sistemas acuáticos y edáficos, especialmente en aquellos que proveen carbono
orgánico y nitrógeno (Leguizamo & Parada, 2008).
Los nemátodos son esencialmente acuáticos, es decir, que su actividad depende
de una película de agua, aunque pueden encontrarse en zonas áridas y polares en
las cuales sobreviven a la desecación o a la congelación en un estado
criptobiótico. Según Warwick, (1984) la mayoría viven dentro de los espacios
intersticiales entre las partículas del suelo u otro sustrato, y es por eso que su
ecología está determinada por propiedades físicas tales como la porosidad,
viscosidad, tensión superficial, difusión gaseosa y humedad. Además de estas
propiedades físicas, según Freckman y Baldwin, (1990) existen otros factores que
influyen en su ecología, tales como el tamaño de las partículas de suelo, la
cantidad de materia orgánica presente en él, variación de la temperatura y del pH
(Seijas, 2004).
Los nemátodos de vida libre se alimentan de bacterias, levaduras, hifas de hongos
y de algas, pudiendo ser saprozoicos o coprozoicos, las especies depredadoras
pueden comer rotíferos, tardígrados, pequeños anélidos y otros nemátodos. Estos
animales cuando están en el suelo pueden ser presa de ácaros, larvas de insectos
y hasta de hongos que los capturan(Lara, Castro, Castro, Castro, & Malpica, s. f.).
No obstante, Ingham et al., (1985); Barker., et al., (1994); Boag y Yeates, (1998)
afirman, con excepción de los fitoparásitos, han sido poco estudiados tanto en
suelos no perturbados como en aquellos dedicados a diversos cultivos. Hammond,

(1995); Hugot., et al., (2001) y Esquivel, (2003) estiman que existen
aproximadamente un millón de especies de nemátodos; de éstas, la mayoría (500
mil especies) son nemátodos edáficos, de los que se conoce menos del 3%
(14,786 especies: 4,105 nemátodos fitoparásitos y 10,684 de vida libre)
(Desgarennes, Sánchez-Nava, Peña-Santiago, & Carrión, 2009).
Debido a su interacción con otros microorganismos tienen un papel importante en
el suelo como reguladores en la descomposición y liberación de los nutrientes en
los ecosistemas (Desgarennes et al., 2009). Niblack (1989) considera que estas
funciones pueden verse ampliamente afectadas por prácticas agrícolas como
pérdida de materia orgánica, uso de agroquímicos y cultivos que producen
compuestos biocidas (Castellón, 2009). Según Ferris, Mullens y Foord, (1990) la
distribución de los nemátodos en suelos está influenciada por varios factores: la
macrodistribución se debe sobre todo al tipo de suelo, a la humedad y a la
vegetación; la microdistribución se debe sobre todo a los ciclos de vida o a las
estrategias de alimentación de las especies (Seijas, 2004).
La fauna, representada por de nemátodos puede ser efectivamente analizada, así
como la estructura de la comunidad de estos organismos, ofrece una herramienta
valiosa para evaluar las condiciones del suelo. Los grupos funcionales de los
nemátodos de vida libre están asociados a la ubicación dentro de grupos tróficos.
Sin embargo, Bongers y Bongers (1998) considera que una evaluación más
completa de la calidad del suelo se debe complementar integrando estos dos
factores, es decir, las poblaciones y la estructura presentes en las comunidades de
nemátodos; para obtener un mejor entendimiento de la biodiversidad de los
nemátodos y su funcionamiento (Castellón, 2009).
El uso de comunidades de nemátodos como indicadores de la calidad del suelo de
un agroecosistema, es un aspecto poco estudiado en la zona del trópico. Dio
origen para la realización de la presente investigación, en la cual se consideró la

abundancia y diversidad de nemátodos en un sistema de producción
agropecuaria, así como algunos índices ecológicos y los gremios tróficos como
indicadores de la recuperación del ecosistema suelo, después de haber sido
perturbado por la implementación de una actividad agrícola, en la finca Tierra
Ajena, municipio de Toluviejo.

2 OBJETIVOS.
2.1 Objetivo general:
Determinar las interacciones ecológicas que regulan las comunidades de
nematodos de un agroecosistema de pastizal y en uno de plantación de robles.
2.2 Objetivos específicos:
• Determinar las características físicas y químicas del suelo de ambos
agroecosistemas en la época de sequía y de lluvia.
• Determinar los parámetros correspondientes a la humedad, pH, materia
orgánica del suelo, en ambos agroecosistemas.
• Identificar los géneros de nemátodos presentes en el suelo de ambas
comunidades de dichos agroecosistemas.
• Estimar la diversidad, dominancia, curva de acumulación de especie, los
gremios tróficos en las poblaciones de nemátodos de los suelos de dichos
agroecosistemas y la correspondiente madurez de dichos suelos durante la
época de sequía y lluvia.

3 ESTADO DEL ARTE
3.1 GENERALIDADES DE LOS NEMÁTODOS.
La palabra "Nematodo" procede del término nematoide, proveniente de las raíces
griegas nemato, hilo y oide, forma, es decir, "similar a un hilo". Incluye a
organismos que reciben nombres comunes como "gusanos redondos", "gusanos
filamentosos", "lombrices" o "anguílulas". Los nemátodos están presentes en todos
los ambientes y son casi imperceptibles a simple vista. La mayor parte de ellos
son microscópicos y transparentes ((UPJCM) U. Jose Carlos Mariategui, 2002).
Según Sánchez., et al., (1978) los nemátodos son organismos invertebrados
evolutivamente exitosos, diversos y abundantes en sistemas acuáticos y edáficos,
especialmente en aquellos que proveen fuentes de carbono orgánico y nitrógeno.
Su abundancia en suelos está asociada con el contenido de humedad y la
disponibilidad de fuentes alimenticias (Leguizamo & Parada, 2008). Como
cualquier otra forma de vida, los nemátodos varían considerablemente de acuerdo
con la especie, existiendo una gran variación de tamaño, de forma, y de hábitat
(Navas, Bello, & Arias, 1988). Los nemátodos son gusanos fusiformes con sección
circular, simetría bilateral y sin segmentación corporal. Su longitud varía entre 0.3
mm a 8 mm, incluyéndose dentro de la microfauna por ser su diámetro corporal
menor a 100 μm (Seijas, 2004).
Los nemátodos son muy importantes a nivel de biotas funcionales, porque regulan
la descomposición y mineralización de nutrientes. Según Parmelee., et al (1993),
Yeates., et al. (1993) los análisis de los conjuntos de nemátodos presentes en el
suelo se pueden enunciar en términos de grupos tróficos presentes, en razón a
que la relativa dominancia de ciertos grupos afecta la abundancia de otros
(Castellón, 2009).
.

3.1.1 Clasificación general de los nemátodos
Los nemátodos pertenecen al:
Reino: Animal
Subreino: Metazoa
Rama: Eumetazoa
Grado: Bilaterata
Subgrado: Pseudocelomados
Superphylum: Pseudocelolates
Phyllum: Nemata
Clase: Aphasmida o Adenophorea
Phasmida o Secernentea
El filo se subdivide en dos clases:
a) Aphasmida o Adenophorea: Nemátodos que poseen anfidios y no fasmidios.
Generalmente son de vida libre. A ésta clase pertenecen los órdenes Enoplida,
Isolaimida, Mononchida, Dorylaimida, Trichocephalida, Mermithida, Muspiceida,
Chromadorida, Desmodorida, Desmoscolecida, Monhysterida y Araeolaimida
((UPJCM) U. Jose Carlos Mariategui, 2002).
b) Phasmida o Secernentea: Nemátodos que poseen anfidios y fasmidios.
Generalmente son parásitos, aunque hay algunas especies de vida libre. A
ésta clase pertenecen los órdenes Rabditida, Strogylida, Ascaridida, Spirurida,
Camallanida, Diplogasterida, Tylenchida y Aphelenchida ((UPJCM) U. Jose
Carlos Mariategui, 2002).

3.1.2 Morfología y anatomía de los nemátodos
Los aspectos morfo-anatómicos se consideraron como aspectos básicos en el
proceso de la clasificación taxonómica a nivel de género, en este sentido se
describen a continuación algunos aspectos del marco teórico referente a dichos
caracteres.
El tamaño y la forma de los nemátodos se deben a adaptaciones importantes para
poder vivir, por ejemplo, en espacios intersticiales, necesitan de cuerpos delgados,
alargados y en casi todas las especies, los extremos se aguzan gradualmente.
Ruppert y Barnes, (1994) aseguran que la a mayor parte de los nemátodos de
vida libre miden menos de 2.5 mm. de largo, la mayoría son de aproximadamente
de 1 mm, encontrándose otros microscópicos (Lara et al., s. f.).
Normalmente, los nemátodos son circulares en sección transversal, con simetría
bilateral, excepto en la región anterior que presenta una simetría radial. El cuerpo
es generalmente alargado, filiforme, cilíndrico a fusiforme con un adelgazamiento
progresivo hacia la región, caudal y anterior (A. N. Sánchez, 1988). Sin
segmentación corporal (Seijas, 2004).
El estilete puede tener las formas más variadas: corto, con nudos patentes,
alargado o curvado. Lo mismo sucede con el esófago. La región caudal, puede ser
corta, cilíndrica, cónica o filiforme, con la parte terminal redondeada o puntiaguda
(Navas et al., 1988). La boca conduce a una cavidad bucal o estoma, más o
menos tubular y recubierta por cutícula. Los detalles estructurales de la cavidad
bucal están relacionados con los hábitos alimentarios y son importantes en la
identificación de las especies ((UPJCM) U. Jose Carlos Mariategui, 2002).
Los nemátodos, por su apariencia hialina, el diagnostico de sus características
internas puede ser vista sin disección; por lo tanto, pueden ser identificados sin

procedimientos bioquímicos (Salguero, 1996). El detalle anatómico puede ser visto
con ayuda de un microscopio binocular de alto poder de resolución, generalmente
para identificar la mayoría de nemátodos hasta género, se necesita una
magnificación mucho mayor (900 X o más) para identificar nemátodos hasta
especie (Dunn, 2012).
3.1.3 Pared del cuerpo
La pared del cuerpo es la parte del cuerpo que pone al nemátodo en contacto con
el medio ambiente por un lado y por el otro con el pseudoceloma. La estructura
básica consiste en una pared corporal formada por tres partes fundamentales
(cutícula, hipodermis y músculos somáticos) que rodean el esófago y el intestino.
El rol de la pared es el intercambio gaseoso, movimiento y protección de los
órganos internos ((UPJCM) U. Jose Carlos Mariategui, 2002). La cavidad entre
ambos es el pseudoceloma que contiene el fluido pseudocelomático (A. N.
Sánchez, 1988).
a) Cutícula: Es muy compleja, con tres capas: cortical, mediana y basal. Está
formada por fibras de colágeno entrecruzadas. Es flexible y funciona como
antagónica de la musculatura longitudinal (A. Moreno, s. f.). Sirve para
proteger al animal del ambiente hostil del hospedador, cuando el animal es
parásito. Le permite colonizar ambientes hostiles. Esta cutícula es
producida por la epidermis subyacente ((UPJCM) U. Jose Carlos
Mariategui, 2002). El crecimiento en los nemátodos va acompañado por
cuatro mudas de la cutícula (Lara et al., s. f.).
b) Epidermis: Monoestratificada. Puede ser celular o sincitial. Presenta cuatro
entrantes hacia el pseudoceloma que reciben el nombre de cordones
epidérmicos, que recorren longitudinalmente el cuerpo del animal; uno por
la línea mediodorsal, otro por la línea medioventral y otros dos

mediolaterales. En los cordones están los núcleos de las células
epidérmicas. En el cordón epidérmico dorsal y ventral se localizan los
cordones nerviosos longitudinales. En los cordones epidérmicos laterales
se localizan los conductos excretores ((UPJCM) U. Jose Carlos Mariategui,
2002).
c) Musculatura: Es longitudinal y estriada. Son células exclusivas, ya que
conectan con el sistema nervioso mediante prolongaciones citoplasmáticas.
Bajo la musculatura se localiza el pseudoceloma. El hecho de que la
musculatura sea longitudinal hace que el movimiento de estos animales
esté reducido al serpenteo. La musculatura está dividida en cuatro
paquetes o campos musculares, separados por los cordones epidérmicos
((UPJCM) U. Jose Carlos Mariategui, 2002).
d) Pseudoceloma, El pseudoceloma o pseudocele es una cavidad derivada
del blastocelo, ubicada entre las vísceras y la pared corporal, no está
tapizada por peritoneo y posee líquido perivisceral en su interior ((UPJCM)
U. Jose Carlos Mariategui, 2002).
3.1.4 Sistema digestivo:
Lo más llamativo de su organografía es el sistema digestivo, compuesto por un
tubo que comienza en la boca o abertura bucal y termina en el ano. En las
hembras, este sistema se divide en tres regiones: esófago, intestino y recto. En los
machos el intestino y el teste desembocan en una cloaca. Hay seis labios
rodeando la abertura bucal, que conecta con la cavidad bucal donde se encuentra
el estilete o aparato en forma de aguja. Hay dos tipos de estilete: el
estomatoestilete, modificación de las paredes de la estoma, y el odontoestilete,
formado por una célula del esófago (Román & Acosta, 1984).

3.1.5 Sistema excretor:
Este sistema carece de células flamígeras y hay dos tipos básicos, el glandular y
el tubular. El glandular se encuentra en formas de vida libre, y está involucrado en
la eliminación de enzimas, proteínas o mucoproteínas. El tubular consiste en dos
largos canales ubicados en la hipodermis lateral, conectados uno con otro por un
canal transversal, en el extremo anterior. Este canal abre al exterior por un poro
excretor, ubicado usualmente a nivel o posterior al anillo nervioso (Sevilla, 2009).
3.1.6 Alimentación:
Los nemátodos muestran una amplia gama de hábitos alimenticios. Algunas
especies de nemátodos son micrófagos, alimentándose de pequeños
microorganismos, mientras que otros son saprófagos, alimentándose de los
muertos y materia orgánica en descomposición. Muchas especies de nemátodos
son fitófagas, obtienen el alimento directamente de las plantas, mientras que otros
son omnívoros o depredadores. También es común el parasitismo de
invertebrados o vertebrados (Decraemer & Hunt, 2006).
En la región bucal se manifiestan las mayores variaciones. La boca carece de
probóscide, pero a menudo está muy diferenciada y tapizada por cutícula. La
superficie cuticular puede espesarse y estar reforzada por bordes, varillas o
placas, o llevar dientes afilados, puntiagudos (onchia). La boca está rodeada por
un número variable de lóbulos salientes o de labios y sensilas de varios tipos. En
algunos carnívoros y vegetarianos, en la cavidad bucal hay un largo estilete oral o
lanza bucal, hueco o macizo, que puede salir de la boca mediante acción
muscular.
Los estiletes sirven para punzar a la presa, y el estilete hueco actúa, además,
como un tubo por donde la faringe succiona. El estilete a veces se origina en una
modificación del epitelio de la cavidad bucal (estomatostilo) y otras veces por una

importante modificación de un diente (odontostilo) ((UPJCM) U. Jose Carlos
Mariategui, 2002).
Según Yeates et al., (1993) sus hábitos alimenticios están claramente relacionados
con la estructura oral y se puede inferir su rol trófico (C. Azpilicueta, 2012).
La clasificación de los nemátodos atendiendo a sus hábitos tróficos, fue elaborada
por Freckman y Caswell (1985) y proponen cinco grupos tróficos (fungívoros,
bacteriófagos, omnívoros, depredadores y fitoparásitos). Posteriormente, Yeates,
Bongers, De Goede, Freckman y Georgieva (1993) hablan de 8 grupos tróficos
que son (Villoch, 2003):
a) Fitoparásitos: Se alimentan de plantas vasculares y se caracterizan por
presentar estilete (Villoch, 2003). Según Esmenjaud., et al. (1996), dentro de
los nemátodos que parasitan vegetales, se puede establecer una clasificación
según la forma como estos se alimentan de las raíces (Mella, 2004):
Endoparásitos: son aquellos que penetran totalmente las raíces, se desarrollan
y multiplican dentro de ella. Se pueden distinguir los endoparásitos
sedentarios, que están fijos dentro de la planta durante una parte de su ciclo
biológico, y los endoparásitos migratorios, ej. Pratylenchus, que permanecen
móviles en todos los estadios de su desarrollo (Mella, 2004).
Semiendoparásitos: penetran parcialmente dentro del tejido del vegetal. Un
ejemplo es Tylenchulus (Mella, 2004). Ectoparásitos: se alimentan de las
partes externas de la planta, sin entrar a ellas. Para poder alimentare poseen
normalmente un estilete más largo que los semi o endoparásitos. En este
grupo se encuentran Xiphinema, Helicotylenchus y Criconemoides (Mella,
2004).
b) Fungívoros: se alimentan de hongos, tanto saprófagos como patógenos y de

micorrizas, realizando cierto control sobre las poblaciones de hongos (Villoch,
2003).
c) Bacteriófagos: agrupa a nemátodos que se alimentan de organismos
procariotas y por su incidencia sobre las poblaciones bacterianas tienen
efectos indirectos sobre la comunidad vegetal, regulan la cantidad de nitrógeno
inorgánico disponible para la planta; afectan a la nodulación de la bacteria
Rhizobium; controlan los niveles de bacterias patógenas, saprófitas y
beneficiosas. Dentro de este grupo se incluyen las fases de vida libre de ciertos
nemátodos parásitos de vertebrados. Los aportes externos de materia orgánica
(abonado, laboreo, pastoreo) suponen un aumento de las poblaciones de
bacterias descomponedoras, influyendo sobre las poblaciones de nemátodos
bacteriófagos (Villoch, 2003).
d) Engullidores de sustrato: son nemátodos que ingieren el sustrato para así
conseguir el alimento. Se suelen alimentar de bacterias, eucariotas
unicelulares y otros organismos (Villoch, 2003).
e) Depredadores: se alimentan de otros invertebrados como protozoos,
nemátodos, rotíferos o enquitreidos. Para alimentarse emplean un estrecho
estilete (Villoch, 2003).
f) Engullidores de Eucariotas Unicelulares: se alimentan de diatomeas, otras
algas, esporas de hongos, etc. (Villoch, 2003).
g) Fases Infectivas y de Dispersión de Parásitos de Animales: se trata de
nemátodos que son la fase infectiva o de dispersión de parásitos de animales
(Villoch, 2003).

h) Omnívoros: Según YEATES, et al., (1993), incorporan fuentes de alimentación
variada que incluyen organismos de origen animal y vegetal (C. V. Azpilicueta,
Aruani, & Sa, 2008).
Para el trabajo solo se tuvieron en cuenta cinco gremios tróficos propuestos por
Freckman y Caswell (1985) (fungívoros, bacteriófagos, omnívoros, depredadores y
fitoparásitos).
3.1.7 Ciclo de vida
Su ciclo de vida tiene una duración de unas tres o cuatro semanas en las
condiciones ambientales más adecuadas. Las larvas de los nemátodos,
morfológicamente son muy parecidas a los adultos ((UPJCM) U. Jose Carlos
Mariategui, 2002). En general, presentan seis etapas en su ciclo de vida: huevo,
cuatro estadios juveniles y adultos. Los pasos entre estadios juveniles y hasta
adulto están separados por mudas. La primera muda de J1 a J2 ocurre dentro del
huevo (Talavera, 2005).El huevo es generalmente depositado, en distintas etapas
de desarrollo, en el suelo o dentro del tejido de la planta. En algunas especies
éstos están protegidos por una capa gelatinosa. El huevo fecundado sufre una
serie de divisiones mientras pasa por las etapas de la blástula y gástrula hasta
llegar al estado juvenil como J2s (nematodo filiforme) (Román & Acosta, 1984).
Según Ferris et al. (2001), la evaluación de la estructura de la comunidad de
nemátodos, requiere del conocimiento de sus estrategias de vida a través de la
escala “cp”, descrita de las siguientes maneras (Salguero, 1996):

cp-1: corto ciclo de vida, huevos pequeños, principalmente bacterívoros,
comúnmente se alimentan de medios enriquecidos, subsisten fácilmente a
disturbios en el suelo (Salguero, 1996).
cp-2: largos ciclos de vida y más baja fecundidad que el cp-1, muy tolerantes a
condiciones adversas y pueden ser criptobióticos. Se alimentan muy
deliberadamente, principalmente bacterívoros y fungívoros (Salguero, 1996).
cp-3: ciclos de vida más largos, más sensibles a condiciones adversas,
fungívoros, bacterívoros y carnívoros (Salguero, 1996).
cp-4: largos ciclos de vida y baja fecundidad, más sensibles a disturbios,
pequeñas especies de omnívoros (Salguero, 1996).
cp-5: ciclos de vida más largos, talla de cuerpo muy grande, tasas más bajas de
fertilidad, mucho más sensibles a disturbios. Predominantemente carnívoros y
omnívoros (Salguero, 1996).
3.1.8 Reproducción.
Generalmente los nemátodos son dioicos (hay machos y hembras) y la forma más
común de reproducción conlleva la fecundación cruzada. Algunas especies se
reproducen por partenogénesis, donde se produce una cría sin la participación de
una célula sexual masculina; otras son hermafroditas, donde se producen ambas
células en un mismo individuo. Los machos y las hembras son generalmente
similares en apariencia pero en algunas especies se observan variaciones
morfológicas entre ambos sexos (dimorfismo). Por lo general el sistema
reproductivo de las hembras está compuesto de uno o dos ovarios tubulares,
oviducto, espermateca (receptáculo seminal), útero, vagina y vulva (abertura

genital). Los machos generalmente tienen un testículo, vesícula seminal, vaso
deferente, dos espículas cuticularizadas, un gubernáculo (aparato guía de las
espículas) y pueden tener una aleta caudal que ayuda en la copulación. El
intestino del macho se une posteriormente al sistema reproductor formando la
cloaca (Román & Acosta, 1984). Los machos suelen ser más pequeños que las
hembras y su región posterior suele estar curvada en forma de gancho en donde
lleva un par de espinas copuladoras (Lara et al., s. f.).
3.2 SUELO.
Hay muchos conceptos de suelo dependiendo del ángulo y enfoque que se le dé
al mismo. Sin embargo, resumiendo todos ellos, se puede llegar al siguiente:
Suelo: es un ente natural, tridimensional, trifásico, dinámico, sobre el cual
germinan, se desarrollan y crecen las plantas superiores. Es un ente, porque tiene
vida; tridimensional, porque es visto a lo largo, ancho y profundidad; trifásico,
porque existe fase sólida, líquida y gaseosa; dinámico, porque dentro del suelo
ocurren procesos que involucran cambios físicos y reacciones químicas
constantemente. Además, es el medio natural donde crecen las plantas, por tanto
sirve como soporte (Sanchez, 2007). El suelo proveniente de distintos procesos
físicos, químicos y biológicos, actuando sobre el material original, que le imprimen
rasgos característicos y es capaz de soportar la vida vegetal, debido a que el
suelo es un sistema dinámico, por su continua evolución (Casas et al., 2008).
Existe una gran variedad de organismos (lombrices de tierra y artrópodos) y
microorganismos (bacterias, actinomicetos, hongos, algas, protozoos y
nemátodos) que contribuyen a la fertilidad del suelo (Sullivan & Especialista,
2007).

3.2.1 Composición del suelo.
Los suelos están formados por cuatro componentes básicos: minerales, aire, agua
y materia orgánica. En la mayoría de suelos, los minerales representan alrededor
del 45% del volumen total, tanto el agua como el aire participan cada uno con un
25%, y la materia orgánica, entre el 2% y el 5%, y por último los organismos vivos
hacen parte en un porcentaje alrededor del 1% (Sullivan & Especialista, 2007).
3.2.2 PROPIEDADES FÍSICAS DEL SUELO
3.2.2.1 Estructura del suelo:
Las partículas individuales del suelo (arena, limo y arcilla) pueden unirse para
formar agregados. La estructura se refiere al arreglo (orientación, forma y
acomodo) de las partículas individuales y agregados del suelo con respecto unas
de otras. De esta forma se pueden clasificar los distintos tipos de estructuras en
cuatro tipos principales: laminar, prismática, cuboide y esferoidal (Goyal &
Ramírez, 1990).
3.2.2.2 Textura del suelo:
El término textura hace referencia a la proporción relativa de arena, limo y arcilla,
en la masa del suelo, es decir, a las partículas inferiores a 2 mm de diámetro
equivalente. Bajo un punto de vista “dinámico”, se puede definir la textura como el
conjunto de propiedades que resultan directamente del tamaño de sus elementos
individuales. La textura es, quizás, la característica más permanente del suelo
aunque puede ser modificada por la remoción de horizontes superficiales por
laboreo y el desarrollo de una nueva superficie de textura diferente; o por la
acumulación de materiales acarreados por el viento o por el agua de riego, etc.
(Gimenez, 2008).

Tanto la textura como la estructura determinan el espacio de poros para la
circulación de aire y agua, resistencia a la erosión, soltura, facilidad para ararse y
penetración de las raíces. Aunque la estructura está relacionada a los minerales
en el suelo y no cambia con las actividades agrícolas, la estructura se puede
mejorar o destruir fácilmente con la selección y duración de prácticas agrícolas
(Sullivan & Especialista, 2007).
3.2.2.3 Porosidad del suelo:
Está compuesta por los poros o pequeñas cavidades que existen en el suelo. Por
estas cavidades o poros penetran el aire y el agua. En los suelos que tienen
partículas grandes como las arenas, los poros son grandes y el agua y el aire
penetran fácilmente. En los suelos que tienen partículas más pequeñas como las
arcillas, los poros son muy pequeños. El agua y el aire no penetran con facilidad
(POR, 2002).
3.2.2.4 Aireación del suelo:
La aireación es el intercambio de oxígeno y anhídrido carbónico entre la atmósfera
y el suelo y las raíces de las plantas. En los suelos bien drenados la mayor parte
del intercambio gaseoso se da a través del suelo, mientras que en suelos
saturados de agua el intercambio a través de la planta misma es de gran
importancia. Si un suelo está saturado con agua, los gases se deben mover en
disolución en la misma, siendo este movimiento muy lento, bajo condiciones
naturales, para ser efectivo. Si el suelo tiene poros con aire, los gases disueltos en
el agua tienden hacia un equilibrio con los de la fase gaseosa. Si los poros llenos
de aire se interconectan con la superficie del suelo, el intercambio gaseoso con la
atmósfera puede ocurrir parcialmente a través del agua y parcialmente a través de
la fase gaseosa, pero el intercambio se produce más rápidamente a través de la
fase gaseosa porque la velocidad de difusión es mucho mayor que a través de la
fase líquida del suelo (Rucks, García, Kaplán, Ponce De León, & Hill, 2000).

3.2.2.5 Temperatura del suelo:
La temperatura de un suelo es una de las propiedades más importantes ya que,
entre ciertos límites, controla las posibilidades para la germinación de las semillas,
el crecimiento de las raíces, la formación del suelo, el intercambio de energía
suelo-aire y la evaporación de la humedad. Los procesos biológicos del suelo son
controlados, en gran medida, por la temperatura de éste y por su humedad, siendo
un hecho conocido que cada especie vegetal tiene sus propios requerimientos de
temperatura (Villaseca C., 11).
3.2.2.6 Humedad del suelo:
La cantidad de agua que posea el suelo es una de sus características más
específicas y está determinada, fundamentalmente, por su textura, su contenido
de materia orgánica, la composición de sus fracciones mineral y orgánica y el
arreglo que presente el medio físico edáfico, por el aporte que se le haga natural
(lluvia) o artificialmente (riego) de ella, así como por el consumo causado por la
evapotranspiración (Jaramillo Jaramillo, 2002).
Singer y Ewing, (2000) considera que las características físicas del suelo son una
parte necesaria en la evaluación de la calidad de este recurso porque no se
pueden mejorar fácilmente. Las propiedades físicas que pueden ser utilizadas
como indicadores de la calidad del suelo son aquellas que reflejan la manera en
que este recurso acepta, retiene y transmite agua a las plantas, así como las
limitaciones que se pueden encontrar en el crecimiento de las raíces, la
emergencia de las plántulas, la infiltración o el movimiento del agua dentro del
perfil y que además estén relacionadas con el arreglo de las partículas y los poros.
La estructura, densidad aparente, estabilidad de agregados, infiltración,
profundidad del suelo superficial, capacidad de almacenamiento del agua y
conductividad hidráulica saturada, son las características físicas del suelo que se
han propuesto como indicadores de su calidad (Ramirez, Díaz, & Garro, 2006).

3.2.3 PROPIEDADES QUIMICAS DEL SUELO:
3.2.3.1 Reacción del suelo (pH):
Es una propiedad que tiene influencia indirecta en los procesos químicos,
disponibilidad de nutrientes, procesos biológicos y actividad microbiana (Sanchez,
2007).
3.2.3.2 Capacidad de intercambio catiónico:
Es una propiedad química que designa los procesos de: (a) Adsorción de cationes
por el complejo de cambio desde la solución suelo y (b) Liberación de cationes
desde el complejo de cambio hacia la solución suelo (Sanchez, 2007).
3.2.3.2 El complejo arcillo-húmico:
El comportamiento coloidal no es exclusivo de las arcillas. Esta propiedad es
compartida con el humus. Las arcillas y el humus, forman un todo único, por lo que
se denomina Complejo Arcillo Húmico, Complejo de Cambio, etc. El Humus, el
coloide orgánico resultante de la descomposición temporal de los residuos
orgánicos en el suelo. Por su estructura, el humus es amorfo (no cristalino) de
naturaleza ligno-proteica, elevado peso molecular, de color más o menos oscuro,
poco soluble en el agua, de alta CIC, siendo la fracción más estable de la materia
orgánica (Sanchez, 2007).
3.2.3.3 Las arcillas del suelo:
La fracción mineral de los suelos lo constituyen las arcillas. Si bien desde el punto
de vista de su tamaño, adoptan ese nombre las partículas < 2 mm de diámetro, es
mucho más trascendente el comportamiento coloidal que exhiben, es decir la
capacidad de mostrar cargas negativas en donde se absorben los cationes que
constituyen la posibilidad de reserva de nutrientes. Otra característica es su

estructura cristalina, la que toma como referencia para su clasificación (Sanchez,
2007).
3.2.3.4 Materia orgánica:
La materia orgánica del suelo es uno de los factores más importantes para
determinar la productividad de éste en forma sostenida, especialmente, en las
regiones tropicales, donde las temperaturas elevadas y, en aquellas zonas donde
la alta humedad aceleran la descomposición. Además el manejo adecuado de la
materia orgánica en los suelos, es todavía más importante.
Representa una estrategia básica para darle vida al suelo, porque sirve de
alimento a todos los organismos que viven en él, particularmente a la microflora
responsable de realizar una serie de procesos de gran importancia en la dinámica
del suelo, en beneficio del crecimiento de las plantas (Brechelt, 2004).
La materia orgánica del suelo también contiene organismos muertos, materia
vegetal, y otros materiales orgánicos en varias etapas de descomposición. El
humus que constituye la materia orgánica oscura en los estados finales de
descomposición, es relativamente estable. Tanto la materia orgánica como el
humus sirven de reserva de nutrientes para plantas y proveen otros beneficios
(Sullivan & Especialista, 2007).
3.2.3.5 La fertilidad:
Es una propiedad que se refiere a la cantidad de alimentos que pasean, es decir, a
la cantidad de nutrientes. Un suelo fértil es el que tiene buena cantidad de
alimentos para las plantas. Estos alimentos se llaman nutrientes. Los nutrientes
que las plantas necesitan en mayor cantidad para su crecimiento y fructificación
son: Nitrógeno, Fósforo, Potasio, Calcio, Magnesio (POR, 2002).

SQI, (1996) afirma que los indicadores químicos propuestos anteriormente se
refieren a condiciones de este tipo que afectan las relaciones suelo-planta, la
calidad del agua, la capacidad amortiguadora del suelo, la disponibilidad de agua y
nutrimentos para las plantas y microorganismos (Cruz, Barra, del Castillo, &
Gutiérrez, 2004).
3.2.4 INDICADORES DE LA CALIDAD DEL SUELO:
El conjunto de las propiedades de orden físico químico y biológicas para Doran y
Parkin, (1994) consideran que el término calidad del suelo se empezó a acotar al
reconocer las funciones del suelo: (1) promover la productividad del sistema sin
perder sus propiedades físicas, químicas y biológicas (productividad biológica
sostenible); (2) atenuar contaminantes ambientales y patógenos (calidad
ambiental); y (3) favorecer la salud de plantas, animales y humanos. Al desarrollar
este concepto, también se ha considerado que el suelo es el substrato básico para
las plantas; capta, retiene y emite agua; y es un filtro ambiental efectivo. Parr., et
al. (1992) consideran que en consecuencia, este concepto, refleja la capacidad del
suelo para funcionar dentro de los límites del ecosistema del cual forma parte y
con el que interactúa (Lombo Ingris & Anaya Raúl, 2010).
3.2.5 FACTORES QUE AFECTAN LA DISTRIBUCIÓN DE LOS NEMÁTODOS:
Según Volcy (1998), bajo las condiciones del neotrópico, donde las variaciones de
temperatura se dan dentro de un estrecho rango, la humedad del suelo a parte de
la fenología del cultivo, sobresale como el factor que más contribuye a las
fluctuaciones de las poblaciones de los nemátodos, en la medida que afecta la
concentración de oxígeno, la actividad de las bacterias y hongos en el suelo, y la
propia actividad de los nemátodos, es decir, su migración, penetración, periodo de
incubación de los huevos y la longevidad del suelo (Lombo Ingris & Anaya Raúl,
2010).

Un drenaje pobre, la sequía o la deficiencia o desbalance de nutrientes pueden
tener como resultado la expresión de síntomas en la parte aérea de la planta.
Tales condiciones también pueden causar la restricción del desarrollo de las raíces
y en estas situaciones la presencia de nemátodos puede incrementar la incidencia
de volcamiento y exacerbar los síntomas foliares. Los principales factores que
afectan las poblaciones de nemátodos son: tipo de suelo, el clima imperante,
estatus de la planta huésped, estado de crecimiento, competencia con otras
especies de nemátodos y otras enfermedades (Ramirez, Díaz, & Garro, 2006).
Dao (1970), reprodujo un esquema en el cual se muestran los factores más
importantes que influyen sobre la población de nemátodos. A la vez, consideró que
las condiciones del suelo pueden incidir directamente sobre los nemátodos
(Ramirez et al., 2006).
Otros componentes del suelo que pueden influir en las actividades de los
nemátodos son el contenido de materia orgánica, la salinidad y el pH, entre otros;
pues los diferentes factores edáficos están interrelacionados (Esquivel, 1996).
3.2.5.1 La textura y la estructura del suelo:
Estas dos propiedades físicas del suelo determinan el tamaño de los poros, ambos
factores afectan el movimiento y la persistencia de nemátodos. Debido a lo
anterior, los nemátodos presentan dificultad para moverse entre las partículas de
suelo cuando los diámetros de los poros son menores que el diámetro del cuerpo;
así que su habilidad de la dispersión disminuye conforme los porcentajes de limo y
arcilla se incrementan en el suelo (GONZÁLEZ, 2006). Stirling, (1991) afirma que
a diferencia de las raíces de las plantas, los nemátodos no pueden ejercer
suficiente presión para forzar y pasar entre las partículas y agregados del suelo,
en este sentido el movimiento de los nemátodos en el suelo está relacionado con

el diámetro de los poros, el diámetro del nemátodo y la cantidad de agua en el
espacio poroso (Esquivel, 1996).
Barbercheck (1992), considera que las partículas de tamaño pequeño y la textura
fina del suelo, pueden impedir el movimiento de los organismos e incrementar la
dificultad de traslado desde un punto a otro. Basada en la sola textura,
generalmente los suelos arenosos tienen poros más grandes, y mayor aireación
que los suelos arcillosos, ofreciéndoles condiciones más favorables a los
nemátodos (Miguel A. Salas, 2002).
3.2.5.2 Aireación del suelo:
El desarrollo, movimiento y reproducción de los nemátodos depende de la
concentración de oxigeno del suelo, sin embrago, de los trabajos realizados sobre
este tema, se desprende que la mayoría de las especies de nemátodos, el
contenido de oxígeno en los primeros centímetros del suelo no constituyen un
factor limitante. Nas, (1978) en algunos estudios realizados con nemátodos
fitoparásitos han determinado la presencia de un metabolismo oxidante que
capacita a los nemátodos a sobrevivir sin oxígeno pueden inducir a la inactividad y
permiten la sobrevivencia de los nemátodos (Ramirez et al., 2006).
3.2.5.3 Temperatura del suelo:
La curva de temperatura óptima de varias especies de nemátodos es diferente,
por lo cual se puede esperar la ocurrencia de distintas especies en suelos con
varios regímenes de temperatura. Brodie, (1976) afirma la temperatura del suelo
varía con la profundidad y época del año. La fluctuación es mayor en los primeros
15 cm. y disminuye conforme aumenta la profundidad. La temperatura es la
variable física que tiene un gran significado biológico y puede afectar diversas
actividades de los nemátodos tales como el movimiento, desarrollo y reproducción

Nas, (1978) considera que para la mayoría de los nemátodos fitoparásitos
tropicales la temperatura óptima oscila entre los 25 y 30 °C, por encima o por
debajo de este ámbito, los nemátodos se inactivan o mueren. La temperatura
influye sobre la planta hospedera cambios en el desarrollo, producen cambios en
la morfología y fisiología de la raíz afectando desde luego las poblaciones de
nemátodos (Esquivel, 2003).
3.2.5.4 Humedad del suelo:
Según Volcy (1998), cada nemátodo exige unos niveles propios de humedad para
su reproducción, pero los factores climáticos afectan a los nemátodos más por su
efecto indirecto sobre la planta hospedera que por su efecto sobre ellos mismos
en virtud de que algunos nemátodos se alimentan solo de plantas (Ramirez, Díaz,
& Garro, 2006).
Según Wallace, (1968) el movimiento de nematodo dentro de los suelos requiere
de poros llenos de agua o películas de espesor suficiente y la continuidad para
permitir la migración (González R., 2006). Womersley, (1990) afirma que el
desplazamiento en suelos secos también puede ser restringido debido a que los
nemátodos se vuelven quiescentes o anhidrobióticos (Miguel A. Salas, 2002).
3.2.5.5 pH:
VAN DER WAL (1994), considera que la acidez del suelo influye en el desarrollo
de la planta y por ello indirectamente a los nemátodos que se alimentan en ella

3.2.5.6 Vegetación:
VAN DER WAL (1994), afirma que la dominancia de una especie de nemátodos o
la reducción de una de ellas, está altamente relacionada con la comunidad de
plantas en un área determinada (Ramirez, Díaz, & Garro, 2006).
3.3 BIODIVERSIDAD:
3.3.1 DEFINICIONES DE BIODIVERSIDAD:
El concepto de biodiversidad es relativamente reciente, puesto que su uso se
difundió en la década de los noventa. Según el Convenio sobre Diversidad
Biológica aprobado en Río de Janeiro en 1992, y su definición es: “La variabilidad
de organismos vivos de cualquier fuente, incluidos, entre otras cosas, los
ecosistemas terrestres y marinos y otros ecosistemas acuáticos y los complejos
ecológicos de los que forman parte; comprende la diversidad dentro de cada
especie, entre las especies y de los ecosistemas” (Wilson, 1988).
La biodiversidad puede agruparse en tres elementos o niveles diferenciados pero
estrechamente relacionados. Son: la diversidad ecológica o de espacios; la
diversidad de especies, también llamada de organismos vivos, y la diversidad
genética. Estos tres elementos de la biodiversidad se organizan en niveles
jerárquicos, de modo que el primero, diversidad de espacios, incluye la diversidad
de especies, y éste la diversidad genética (Dorado, s. f.).
3.3.2 IMPORTANCIA DE LA BIODIVERSIDAD:
La biodiversidad es el principal parámetro para medir el efecto directo o indirecto
de las actividades humanas en los ecosistemas. La más llamativa transformación
provocada por el hombre es la simplificación de la estructura biótica y la mejor
manera de medirla es a través del análisis de la biodiversidad. Además del
significado que tiene en sí misma la biodiversidad, es también un parámetro útil en
el estudio y la descripción de las comunidades ecológicas. Tomando como base

que la biodiversidad en una comunidad dada depende de la forma como se
reparten los recursos ambientales y la energía a través de sistemas biológicos
complejos, su estudio puede ser una de las aproximaciones más útiles en el
análisis comparado de comunidades o de regiones naturales (Badii, Landeros,
Foroughbakhch, & Abreu, 2007).
3.3.3 MEDIDAS DE BIODIVERSIDAD:
La medición de la diversidad de especies involucra dos criterios: el más antiguo
denominado Riqueza de Especies o Riqueza Biológica, que solo considera la
cantidad de especies en un determinado espacio geográfico; y el segundo, el de la
Heterogeneidad que involucra la riqueza de especies y la abundancia de cada una
de ellas (Ñique, Manuel, 2010).
Se han distinguido tres niveles de diversidad biológica: En un contexto
biogeográfico, la biodiversidad se mide cuantificando la heterogeneidad
biogeográfica en una zona o región dada. La biodiversidad geográfica está dada
por la diversidad de ecosistemas de una región determinada. Para muchos
ecólogos, este nivel de la diversidad se conoce como diversidad gamma. A nivel
ecológico, la biodiversidad tiene dos expresiones bien definidas en el análisis de
comunidades: la diversidad presente en un sitio, o diversidad alfa y la
heterogeneidad espacial o diversidad beta. La diversidad alfa es una función de la
cantidad de especies presentes en un mismo hábitat. La diversidad beta es una
medida del grado de partición del ambiente en parches o mosaicos biológicos, es
decir, mide la contigüidad de hábitats diferentes en el espacio (Badii et al., 2007).
3.3.4 MEDICIÓN DE LA DIVERSIDAD ALFA:
La gran mayoría de los métodos propuestos para evaluar la diversidad de
especies, se basa en el número de especies de nemátodos presentes en la

comunidad (C. E. Moreno & Aragonesa, 2001).Para la comunidad de nemátodos,
objeto del presente trabajo, la identificación taxonómica se realizó solo hasta el
nivel del taxón de género; por lo tanto, para el presente trabajo se ha considerado
la diversidad es genérica. Para Magurran (1988), la diversidad alfa (α) se calcula
bajo dos métodos (Bernate & Fernandez, 2002):
1. Métodos basados en la cuantificación del número de especies presentes
(riqueza específica) (C. E. Moreno & Aragonesa, 2001). (en el caso del
presente estudio la cuantificación se hizo con base en la riqueza genérica).
2. Métodos basados en la estructura de la comunidad, es decir, la distribución
proporcional del valor de importancia de cada especie (abundancia relativa
de los individuos por géneros) (C. E. Moreno & Aragonesa, 2001).
3.3.4.1 Medición riqueza específica:
Moreno (2001) expresa que la riqueza específica (S) es la forma más sencilla de
medir la biodiversidad, ya que se basa únicamente en el número de especies
presentes, sin tomar en cuenta el valor de importancia de las mismas. La forma
ideal de medir la riqueza específica es contar con un inventario completo que nos
permita conocer el número total de especies (S) obtenido por un censo de la
comunidad1
. Para ésto las funciones de acumulación de especies, son una
herramienta potencialmente útil en el análisis de la riqueza específica de muestras
de diferente tamaño (Lombo Ingris & Anaya Raúl, 2010).
3.3.4.1.1 Bootstrap:
PALMER, (1990); KREBS, (1994, p. 1) aseguran que este estimador de la riqueza
de especies se basa en pj, la proporción de unidades de muestreo que contienen
1C. REYES, «El arbolado de ciudad universitaria, a 50 años de su
fundación: diversidad, densidad, condición y otros aspectos ecológicos»
(Pregrado en Biología, UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE NUEVO LEÓN,
2010).

a cada especie j (Gómez Anaya, 2008).
3.3.4.1.2 Índice de riqueza de Margaleff:
El índice que se utiliza para medir la riqueza específica es el índice de Margaleff.
Magurran (Magurran & Magurran, 1988) afirma que el índice de Margaleff
transforma el número de especies por muestra a una proporción en la cual las
especies son añadidas por expansión de la muestra (Orellana, 2009).
3.3.4.2 Índices basados en la abundancia relativa de especies:
Peet (1974) clasificó estos índices de abundancia en índices de equidad, aquellos
que toman en cuenta el valor de importancia de cada especie, e índices de
heterogeneidad, aquellos que además del valor de importancia de cada especie
consideran también el número total de especies en la comunidad. Sin embargo,
cualquiera de estos índices enfatiza ya sea el grado de dominancia o la equidad
de la comunidad, por lo que para fines prácticos resulta mejor clasificarlos en
índices de dominancia e índices de equidad (C. E. Moreno & Aragonesa, 2001).
3.3.4.2.1 Diversidad de Shannon:
Uno de los índices más utilizados para cuantificar la biodiversidad específica es el
de Shannon, también conocido como SHANNON-WEAVER. El índice refleja la
heterogeneidad de una comunidad sobre la base de dos factores: el número de
especies presentes y su abundancia relativa. La diversidad máxima se alcanza
cuando todas las especies están igualmente presentes. Shannon también calcula
la homogeneidad, que va de 0 a 1, y se basa en el número total de especies (Pla,
2006).

3.3.4.2.2 Índice de Simpson:
Refleja la proporción de la abundancia de las especies (Fonseca & Vásquez,
1999).
Es una medida de la dominancia que se enfatiza en las especies más comunes y
reflejan más riqueza de especies. El índice de Simpson se refiere a la probabilidad
de que dos individuos de una comunidad infinitamente grande, tomados al azar,
pertenezcan a la misma especie (SILVA, PINZON, & CANTILLO, 2006).
3.3.5 Índice de Madurez:
Los índices de madurez se usan como una medida del estado sucesional
ecológico de una comunidad del suelo. Se basan en el principio de que los
diferentes taxones tienen sensibilidades que se oponen al estrés o perturbación
de la secuencia sucesional debido a sus características de ciclo de vida (NEHER
& DARBY, 2006).
Bongers (1990) dividió a los nemátodos del suelo en grupos que van desde los
colonizadores (c) hasta los persistentes (p) (similar a los estrategas r y k,
respectivamente), asignándoles un “valor cp” en una escala de 1 a 5. Bongers y
Bongers (1998), afirma que los colonizadorescp1 se caracterizan por tener
tiempos generacionales cortos, producen muchos huevecillos pequeños, siempre
están activos, presentan larvas o estadios de sobrevivencia, y crecen bajo
condiciones de riqueza de alimento. Por el contrario, los persistentescp5 se
distinguen por tiempos generacionales largos, la producción de pocos huevecillos
pero muy grandes, baja movilidad, ausencia de lavas o estadios de sobrevivencia
y elevada sensibilidad ante la presencia de contaminantes y otros factores de
perturbación. En base en estos conceptos, se han utilizado varios índices para la
evaluación del suelo; el Índice de Madurez (IM) (que incluye únicamente
nemátodos de vida libre) y el Índice Fitoparasítico (IFP) (que incluye únicamente
parásitos de plantas). Según Bongers (1990), para medir el nivel de perturbación

del suelo, I.M=∑
n=1
∞
vi∗ f i (donde vi = valor c-p de 1 a 5 para el género i , y
f i = frecuencia relativa del género i ). Yeates, (1994) amplió el índice de
madurez para incluir a todos los nemátodos del suelo (∑IM) (J. E. Cares & Huang,
2012).

4 DISEÑO METODOLÓGICO.
4.1 Localización de la zona de estudio:
El estudio se realizó en la finca Tierra Ajena cuyas coordenadas geográficas 9° 24'
49.36" N y 75° 26'15.64" 0, a la margen izquierda de la carretera troncal en la vía
Sincelejo – Toluviejo (caserío, El Floral); según HOLDRIDGE, (1967),
ecológicamente ubicada en la formación vegetal del Bosque húmedo premontano
bh-PM transición cálida, finca cuya vocación es la explotación ganadera, agrícola y
forestal. (Ilustración 1).

Ilustración 1: Ubicación del área de la finca Tierra Ajena.
4.2 Topografía y tipos de suelo.
El área de estudio está ubicada en una zona de lomerío, propio de la zona
comprendida entre las elevaciones que hacen parte de las estribaciones de la
serranía de Coraza, con altitudes que oscilan entre 50-200 msnm, hasta los límites
con la planicie de la llanura caribe, cuya extensión es de 7,388.4 ha, ubicada en la

margen izquierda de la carretera que conduce de los municipios Sincelejo a
Toluviejo; vereda El Floral corregimiento de La Palmira-Toluviejo, Sucre.
Geológicamente sus suelos son derivados de materiales sedimentarios,
conformados por calizas, dolomitas, areniscas y arcillolitas, principalmente, hacen
parte a la subregión Montes de María, caracterizándose por presentar relieves
ligeramente ondulado a fuertemente quebrado, con pendientes entre 3 y 50%,con
clima cálido seco, con épocas climáticas bien definidas, dos secas y dos lluviosas.
Los suelos de los dos agroecosistemas objeto del presente estudio, hacen parte
de la zona arriba descrita, que se caracterizan por presentar una textura arcillosa,
que en su perfil los estratos superiores presentaban porcentajes de 41.17% de
arcilla, para la zona de pastizal y 44.50% para la zona de robledal, dicha textura
permite que ellos tengan altas reservas de agua y presentan procesos de
agrietamiento en épocas secas, debido a la alta cohesión, propios de los suelos de
los órdenes vertisoles, característico de las arcillas expansivas. La finca ha tenido
una vocación agrícola y pecuaria (Anexo F, G).
4.3 Muestreo para el análisis de nemátodos.
Para el establecimiento de las dos áreas de muestreo, se elaboraron los
respectivos croquis, a partir de los cuales, se estableció el área de la plantación de
roble y la del pastizal, y sus dimensiones fueron 0.23 ha para el primero y 0.43 ha
para el segundo. Los muestreos se realizaron mediante transeptos que fueron
establecidos al azar; en los cuales se obtuvieron submuestras, a profundidades de
0 – 20 cm y de 20 – 40 cm, de los suelos de cada área colectados, de manera
aleatoria, mediante el método de muestreo sistemático en zig-zag (Sardanelli,
2010), (Ilustración 2). Estos muestreos sistemáticos se practicaron durante los
tres meses del periodo de lluvia y los tres meses del periodo sequía.

Se realizaron visitas quincenales a la zona de estudio durante seis meses, tres
meses durante el periodo de sequía y tres meses durante el periodo de lluvia;
comprendidos entre los meses de Agosto de 2011 a Marzo de 2012, teniendo en
cuenta la humedad edáfica. (Cuadro 12 y 13).
Las muestras de suelos fueron tomadas a una profundidad de 20 cm, mediante un
barreno (de 5 cm de diámetro y 20 cm de largo) (Anexo A). Se tomaron 20
submuestras en cada lote. Luego se mezcló y homogenizó, obteniéndose una
muestra representativa de 0.85 kg aproximadamente.
4.3.1 Manejo de las muestras:
De cada agroecosistema se mezclaron las submuestras hasta conformar una
muestra homogénea, a partir de la cual se tomaron muestras de 0.5 kg para el
análisis de la composición de la comunidad de la nematofauna; Para su transporte
hasta el laboratorio, se depositaron en bolsas plásticas, que se cerraron para
evitar la deshidratación del suelo; simultáneamente se rotularon teniendo en
Ilustración 2: Modelo para el muestreo de
suelo para nemátodos, al azar
(Sardanelli, 2010).

cuenta el agroecosistema de donde fueron tomadas y la correspondiente fecha y
el número de cada una de ellas (Kleynhans, 1999). Las cuáles se llevaron y se
procesaron en el laboratorio de Biotecnología de la Universidad de Sucre, una
hora después de haber tomado las muestras; posteriormente, se realizó el proceso
de identificación taxonómica.
4.3.2 Extracción de los nemátodos:
Los nemátodos fueron extraídos usando el método de flotación en azúcar con los
siguientes pasos.
a) Cada una de las muestras de suelo se depositó en un balde, agregándole 3
litros de agua, con el propósito de homogenizarlas, para facilitar el proceso
de la extracción de los nemátodos.
b) Después la suspensión se tamizo en un sistema de tamices de 1mm, 200μ,
100μ y 63μ de ojo de malla. Luego se procedió a recolectar los nemátodos,
a partir de cada uno de los dos últimos tamices.
c) El tamizado, se centrifugó en tubos de 100cm3
, a 5,000 rpm durante 5
minutos, eliminando el sobrenadante.
d) Al sedimentado de cada tubo se le agregó una solución de sacarosa 500g/l,
agitándolos y luego se sometieron a una nueva centrifugación 5,000 rpm,
durante 1 a 1.5 min.
e) El sobrenadante con los nemátodos se pasó por el tamiz de 63 μ. De
inmediato, se procedió a hacer un lavado eliminando el azúcar.
Seguidamente se depositaron los nemátodos en una caja de Petri o
Siracusa, y finalmente, se procedió a realizar el conteo e identificación
taxonómica, para ello, se tomaron alícuotas de 1 ml del lavado, y se
contaron en la cámara cuenta nemátodos a través de un microscopio. La
identificación taxonómica se realizó hasta el nivel género.

4.3.3 Montaje permanente.
Se procedió a la muerte y fijación de los especímenes sumergiendo el vial en un
recipiente con agua caliente (90ºC) por 30 segundos, y luego se le agregó un
volumen igual a la suspensión de nemátodos una solución fijadora de 6%
formalina-2% glicerina (solución Golden para fijación de nemátodos), dejándose
preservados en esta solución hasta proceder al montaje de láminas en glicerina
por el método de Ryss (2003) y Seinhorst (1959).
4.3.4 Montaje de placas permanentes:
Se tomaron aproximadamente 100 nemátodos al azar y procedió a realizar el
montaje de placas permanentes en glicerina anhídrida por el método propuesto
por Ryss (2003) y Seinhorst (1959). Para así ser transferidas a una porta objetos,
al cual se le colocó la laminilla sellada con parafina y por último se rotuló la placa
con el número, fecha y zona de colecta.
4.3.5 Conteo, separación e identificación.
Para el conteo se tomó del vial 1 ml de la suspensión, se contó con la ayuda de
una cámara cuenta nemátodos, en un microscopio compuesto Zeiss Primo Star,
se repitió el procedimiento dos veces y el promedio de los conteos se
multiplicaron por 5 para obtener el número total estimado de nemátodos presentes
en el muestreo (Divoire, 2012).
El aumento de 100X se utilizó para el conteo, mientras que el de 400X y 1000X se
utilizó para la identificación a nivel de género, mediante las claves taxonómicas
propuestas por Mai et al (1996) y Tarjan (1977). Y de esta forma, se confirmaron
los correspondientes géneros presente en las muestras.
4.4 Toma de muestras de suelo para los análisis físico-químicos.
Para estos análisis, se tuvo en cuenta los procedimiento de campo que utilizado
por el laboratorio de suelo de la Universidad de Sucre, según el cual, las muestras

se tomaron completamente al azar en cada lote. Para el agroecosistema de
robledal, se tuvieron en cuenta dos profundidades de 0 a 20 cm y de 20 a 40 cm,
debido a las características del sistema radicular presente en este cultivo;
mientras que para el lote de pastizal, solo se tomó de 0 a 20 cm. Las submuestras
obtenidas para los análisis químicos se mezclaron, homogenizaron, se
identificaron, se tomó un kg y se llevaron al laboratorio de Suelos y Aguas de la
Universidad de Sucre, para seguirles la rutina de análisis químico, Además se
tomaron sendas muestras inalteradas para la realización de los análisis físicos
correspondientes (densidad aparente y humedad natural).
4.5 Análisis de datos:
4.6 Procesamiento de datos:
4.6.1 Diversidad alfa (α)
La diversidad alfa (α) de la comunidad de la nematofauna, se estimó con base en
la cuantificación del número de individuos de cada uno de los géneros, presente
entre los hábitat estudiados.
4.6.1.1 Índices calculados para la comunidad de nemátodos:
Los índices calculados para esta investigación, se hicieron a partir de las
ecuaciones que propuso Yeates; et al. (1993), véase Tabla 1.

ÍNDICES FÓRMULAS
Índice Riqueza de Margalef I =
(S−1)
ln(N )
Bootstrap Boostrap=S+∑(1− pj)
n
Chao2 Chao2=S+
L2
2M
Diversidad (Shannon-Weiner) H ' =−∑ pi ln(vi)
Dominancia (Simpson) λ=∑( pi)
2
Índice de Madurez total (IM)) I.M.=∑
n=1
∞
vi∗ f i
Tabla 1: Índices calculados para estudiar el comportamiento de la comunidad de
nemátodos en el suelo.
4.6.1.2 Índice de Madurez Total YEATES (1994) (IM=∑vi*fi):
El cálculo del índice de madurez se determinó teniendo en cuenta la frecuencia
relativa de cada género, los valores c-p asignado y el análisis de los grupos
tróficos de la comunidad de nemátodos bajo estudio (Leguizamo & Parada, 2008),
los cual se utilizaron como un indicador holístico del estado general del suelo de
los agroecosistemas de robledal y pastizal. Para ello se utilizó la siguiente formula:

I.M.=∑
n=1
∞
vi∗ f i
Dónde:
vi =frecuencia relativa del género.
f i =valor del c-p para el género.

5 RESULTADOS.
De acuerdo con los análisis químicos las características químicas de los suelos de
los agroecosistemas bajo estudio; en general, presentaron reacciones desde
ligeramente básica (7.50) a medianamente alcalina (7.84), debido a la alta
presencia de calcio intercambiable y a su alta saturación en el complejo de
cambio, lo que representa una relación muy amplia, en la que se destacan
contenidos medios de materia orgánica (2.21 a 2.57%), altos de fósforo disponible
(54.66 a 61.49 ppm) y otros con suficientes potasio intercambiables (0.40 a 0.62
cmol.kg-1
se suelo), los cuales les confiere una buena fertilidad para la producción
agrícola y pecuaria de estos suelos (Anexo E).
5.1 COMPOSICIÓN TAXONÓMICA Y ABUNDANCIA.
A partir de los muestreos de suelo y de los análisis de laboratorio se pudo
establecer la composición e identificación de la nematofauna, con un total de
11,807 individuos y 21 géneros, para los agroecosistemas del robledal y del
pastizal durante los meses de sequía y de lluvia. (Tabla 2). El género Dorylaimus
fue el más representativo en las dos zonas y durante las dos épocas de estudio,
con un total de 6,816 individuos. Siendo el más abundante en los tres meses de
lluvia en la zona de pastizal, con 2,117 individuos; mientras que para la zona de
robledal, en esta misma época, fue de 1,277 individuos de dicho género. La
proporción de este género en los análisis durante los tres meses de sequía, en el
agroecosistema de robledal fue de 2,298 individuos, mientras que para el de
pastizal fue de 1,124 individuos. En segundo lugar, la proporción del género
Rotylenchulus, con 3,182 individuos. En el agroecosistema de robledal para los
periodos de lluvia y sequía se produjo un incremento en el número de individuos
de 482 y 2,662 respectivamente, a diferencia en el pastizal, donde se presentó la

menor abundancia con 18 individuos para los meses de lluvia, mientras que en los
meses de sequía, fue de 20 individuos (Tabla 3).
En el agroecosistema conformado por la plantación de robledal, se registró un
aumento de la frecuencia de nemátodos 0.42998264 durante la época de sequía.
Se observó el predominio de los géneros Dorylaimus y Rotylenchulus. (Figura 3 y
Tabla 2).
Tabla 2: Número de individuos de la nematofauna asociada a la rizósfera en
ambos agroecosistemas.
Robledal Pastizal
TOTAL
GENERO Lluvia Sequía Lluvia Sequía
- - - 8 3 11 11
5 - 5 - - - 5
3 - 3 23 - 23 26
28 - 28 3 - 3 31
21 3 24 3 - 3 27
- - - 16 - 16 16
3 - 3 368 257 625 628
1,277 2,298 3,575 2,117 1,124 3,241 6,816
3 - 3 - - - 3
- - - 3 - 3 3
ND1 3 - 3 - - - 3
- 3 3 8 - 8 11
3 - 3 3 - 3 6
- - - 10 - 10 10
- - - 8 - 8 8
281 267 548 61 116 177 725
8 - 8 6 - 6 14
482 2,662 3,144 18 20 38 3,182
- - - 3 - 3 3
26 113 139 54 81 135 274
- 5 5 - - - 5
Totales 2,143 5,351 7,494 2,712 1,601 4,313 11,807
Total Ind. Total Ind.
Actinolaimus
Alaimus
Aphelenchoides
Aphelenchus
Cephalobus
Criconema
Criconemella
Dorylaimus
Helicotylenchus
Heterodera
Panagrolaimus
Plectus
Pratylenchus
Prionchulus
Psilenchus
Rhabditis
Rotylenchulus
Tripyla
Tylenchus
Xiphinema
Tabla 3: Frecuencia relativa de los
nemátodos en el Robledal.
Lluvia Sequía
Robledal 0,28500868 0,71499132

Para el agroecosistema de pastizal se presentó durante la época de lluvia un
incrementó de 0,2572489 en la frecuencia en las población de nemátodos, donde
predominaron los géneros Dorylaimus y Criconemella. (Figura 4 y Tabla 2).
Ilustración 3: Frecuencia relativa en el Robledal.
Lluvia Sequía
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
0,8
Nematodos en robledal
Sitio
Tabla 4: Frecuencia relativa de los
nemátodos en el Pastizal.
Lluvia Sequía
Pastizal 0,62862445 0,37137555

De acuerdo con la identificación taxonómica de los individuos, la comunidad de
nemátodos, estaba distribuida en 16 familias, y 21 géneros (Tabla 5).
Ilustración 4: Frecuencia relativa en Pastizal.
Lluvia Sequía
0
0,2
0,4
0,6
0,8
Nematodos en pastizal
Sitios

A partir de las muestras de suelos y las poblaciones de la comunidad de
nemátodos, se pudo establecer cinco gremios tróficos Fitoparásitos,
Bacteriófagos, Micófagos o Fungívoros, Omnívoros y Predadores (Tabla 6).
El gremio más representativo fue el de los fitoparásitos, con 9 géneros. Su
clasificación ecológica, de acuerdo con su hábitat (sistema radicular),
correspondieron a otros subgrupos tales como ectoparásitos, semiendoparásitos,
endoparásitos, según la clasificación de YEATES et al (1993); siendo los
ectoparásitos y semi-endoparásitos los más representativos del gremio trófico
fitófago, con 4 géneros cada subgrupo (Tabla 6).Después de los nemátodos
fitoparásitos, los grupos con mayor abundancia fueron los Bacteriófagos con 5
Tabla 5: Familias y géneros de la nematofauna asociada a la rizósfera
de pastizal y plantación de roble encontrados en los periodos de lluvia
y sequía.
Familia Género Referencia
Actinolaimidae Actinolaimus Cobb,1913
Alaimidae Alaimus De Mann, 1880
Aphelenchoididae Aphelenchoides Fischer,1894
Aphelenchidae Aphelenchus Bastian,1865
Cephalobidae Cephalobus Bastian, 1865
Criconematidae
Criconema Hofmänner & Menzel, 1914
Criconemella De Grisse y Loof,1965
Dorylaimidae Dorylaimus (Dujardin, 1845)Filipjev,1918
Hoplolaimidae
Helicotylenchus Steiner,1945
Rotylenchulus Linford& Oliveira, 1940
Heterodera Schmidt, 1871
Panagrolaimidae Panagrolaimus Fuchs,1930
Plectidae Plectus Bastian, 1865
Pratylenchidae Pratylenchus Filipjev,1936
Mononchidae Prionchulus (Cobb, 1916)Wu and Hoeppli, 1929
Tylenchidae
Psilenchus De Man,1921
Tylenchus Bastian, 1865
Rhabditidae Rhabditis Dujardin,1845
Tripylidae Tripyla Bastian,1865
Longidoridae Xiphinema Cobb.1913

géneros, seguido por los Fungívoros, Omnívoros y Predadores con 2 géneros
cada uno (Tabla 6).
Basados en los resultados de los muestreos de suelos de los agroecosistemas de
robledal y pastizal, durante la época de lluvia, se pudo establecer cinco gremios
tróficos para pastizal y cuatro para el de robledal. En este último, el grupo trófico
más abundante fue el de los omnívoros, con un 60%, mientras que para el de
pastizal, fue del 78% (Ilustración 9 y 6).
Tabla 6: Gremios tróficos de los géneros de
nemátodos asociados a los dos agroecosistemas.
GÉNERO GREMIO TRÓFICO
Bacteriófagos
Predadores
Omnívoros
Alaimus
Cephalobus
Panagrolaimus
Plectus
Rhabditis
Criconema (a)
Criconemella (a)
Fitoparasitos
Helicotylenchus (b)
Heterodera (b) (a) Ectoparasitos
Pratylenchus (c) (b) Semiendoparasitos
Psilenchus (a) (c) Endoparasitos
Rotylenchulus (b)
Tylenchus (b)
Xiphinema (c)
Aphelenchus
Fungívoros ó Micófagos
Aphelenchoides
Trypila
Prionchulus
Dorylaimus
Actinolaimus

Tabla 7: Numero de
nemátodos por grupos
tróficos en robledal.
Bacteriófagos 37
Fitoparásitos 795
Fungívoros 31
Omnívoros 1,277
ROBLEDAL
Lluvia
Ilustración 5: Distribución porcentual de los nemátodos por
grupos tróficos en robledal.
2%
37%
1%
60%
Robledal
en lluvia
Bacteriófagos
Fitoparásitos
Fungívoros
Omnívoros
Tabla 8: Numero de
nemátodos por
grupos tróficos en
pastizal.
Bacteriófagos 20
530
26
Predadores 11
Omnívoros 2125
PASTIZAL
Lluvia
Fitoparásitos
Fungívoros

De acuerdo con los análisis de suelo de ambos agroecosistemas en la época de
sequía, se pudo establecer tres gremios tróficos para robledal y dos para el de
pastizal. También se determinó que la distribución porcentual estuvo representada
por dos grupos tróficos, el de los fitoparásitos, fueron los más abundantes para el
robledal, con un 57%; mientras que para el de pastizal los más abundantes fueron
los omnívoros, con un 70%. (Ilustración 7 y 8).
Tabla 9: Numero de
tróficos en el Robledal
(sequía).
Bacteriófagos 6
Fitoparásitos 3047
Omnívoros 2298
ROBLEDAL
Sequía
Ilustración 6: Distribución porcentual de los nemátodos por
grupos tróficos en pastizal.
1%
20%
1%
0%
78%
Pastizal
en lluvia
Bacteriófagos
Fitoparásitos
Fungívoros
Predadores
Omnívoros

Ilustración 7: Distribución porcentual de nemátodos por
grupos tróficos en el ecosistema de pastizal en la época
de Sequía.
0%
57%
43%
Robledal
en sequía
Bacteriófagos
Fitoparásitos
Omnívoros
Tabla 10: Numero de
tróficos en el pastizal
(sequía).
474
Omnívoros 1127
PASTIZAL
Sequía
Fitoparásitos

Teniendo en cuenta los análisis de las muestras de suelo tanto para la época de
lluvia como para la de sequía, en ambos agroecosistemas (robledal y pastizal), se
pudo establecer la presencia de cuatro gremios tróficos para el de robledal y cinco
para el de pastizal. También se pudo establecer que en el de robledal el gremio
más representativo correspondió al de los fitoparásitos, con un 51%. Y en el de
pastizal al de los omnívoros, con el 75%. (Figura 9 y 10).
Ilustración 8: Distribución porcentual de nemátodos por
grupos tróficos en el ecosistema de pastizal en la época de
Sequía.
30%
70%
Pastizal
en sequía
Fitoparásitos
Omnívoros
Tabla 11: Numero de
tróficos en el robledal (lluvia
y sequía).
Bacteriófagos 43
Fitoparásitos 3842
Fungívoros 31
Omnívoros 3578
ROBLEDAL
Lluvia y Sequía

Ilustración 9: Distribución porcentual de nemátodos por grupos
tróficos en el ecosistema de robledal en las épocas de Lluvia y
Sequía.
1%
51%
0%
48%
Robledal
en lluvia y sequía
Bacteriófagos
Fitoparásitos
Fungívoros
Omnívoros
Tabla 12: Numero de
tróficos en el pastizal (lluvia y
sequía).
Bacteriófagos 43
3842
31
Omnívoros 3578
PASTIZAL
Lluvia y Sequía
Fitoparásitos
Fungívoros

Atendiendo el hábito alimentario de la comunidad de los nemátodos durante los
seis meses del estudio durante las dos épocas del año de ambos
agroecosistemas, se pudo establecer la existencia de cinco gremios y un total de
11,807 individuos. De los cinco gremios establecidos, el más representativo
correspondió al de los omnívoros, con el 58%, y en segundo lugar, al de los
fitoparásitos, con el 41% (Ilustración 11).
tróficos en el ecosistema de pastizal en las épocas de Lluvia y
Sequía.
1%
51%
0%
48%
Pastizal
en lluvia y sequía
Bacteriófagos
Fitoparásitos
Fungívoros
Omnívoros

tróficos en el ecosistema de robledal y pastizal en las épocas de
Lluvia y Sequía.
1%
41%
0% 0%
58%
Robledal y Pastizal
en sequía y lluvia
Bacteriófagos
Fitoparásitos
Fungívoro
Predadores
Omnívoros
Tabla 13: Numero de
tróficos.
Bacteriófagos 63
Fitoparásitos 4846
Fungívoro 57
Predadores 11
6830
ROBLE y PASTO
Lluvia y Sequía
Omnívoros

5.2 Descripción de nemátodos encontrados en los dos ecosistemas
(robledal y pastizal):
Aphelenchoides
Parámetros: Machos – L= 0,75
mm; a= 34: b= 9; c= 15
Descripción: Cuerpo con cutícula
estriada. Cabeza con 6 labios.
Quilorabdiones se observan como
puntos entre los labios. Esófago
con bulbo mediano ovalado, más
largo que ancho. Orificio excretor
abriéndose después del bulbo a
una distancia de éste igual a la
longitud del mismo. Cola cónica
arqueada terminando en punta, con
una diminuta expansión en forma
de bola. Dos papilas postanales.
Espícula grande arqueada,
ligeramente más larga que la
anchura del cuerpo en ese punto.

Aphelenchus
Descripción: Cuerpo casi en línea
recta cuando está relajado. Cola
redonda. Bulbo esofágico presente.
Estilete con protuberancia. Cuerpo
estrechándose hacia delante.
Cutícula estriada transversalmente.

Criconema
Descripción: Son robustos, cortos
y con muchos anillos. En la mayor
parte de ellos, el estilete es muy
largo en proporción con la longitud
de su cuerpo.

Criconemella
Descripción: Es un nematodo de
cuerpo corto y ancho. Cutícula
fuertemente anillada. Las hembras
tienen la región labial angosta,
continua con el resto del cuerpo. El
estilete es grueso bien desarrollado
con base redondeada. Cola
redondeada o puntiaguda. La vulva
se ubica cerca de la parte posterior
del cuerpo. Los machos no
presentan estilete.

Dorylaimus
Parámetros: Hembra – L = 0,955
mm; a= 15,19; b= 3,18; c= 27,2;
v=55%
estriada. Cabeza con labios
diferenciados por una constricción.
Estilete de 15 micras y apertura 1/3
de su longitud. Esófago
ensanchado a partir de la mitad
gradualmente. Gónadas pares.
Cola redondeada digitada
ventralmente, convexa y con la
punta dirigida hacia la parte dorsal.

Pratylenchus
Parámetros: Hembra – L= 0,52
mm; a= 26; b= 5; c= 20,8; v= 80%
Macho – L = 0,45 mm; a= 37,5; b=
5; c=13
anillada. Cabeza truncada poco
más estrecha que la anchura del
cuerpo en ese punto. Estoma
cuticularizado. Labios redondeados
truncados (en su comienzo).
Estilete robusto con knobs
redondeados truncados,
ensanchado en la mitad y
terminado en punta. Esófago con
bulbo pequeño esférico, 1/3 de la
anchura del cuerpo en ese punto.
Gónada prodelfica con saco uterino
rudimentario. Vulva transversal,
cola cónica, truncada. Cola del
macho cónica, terminando en
punta, con bursa, envolviendo toda
su longitud. La anchura del cuerpo
en el lugar que comienza la bursa,
es aproximadamente igual a la
distancia que queda entre ese
comienzo y el ano. Espícula
cefalizada con gubernáculo fino,
1/5 de la longitud de la espícula.
Suplemento subventral.

Psilenchus
Descripción: Sobre la cutícula hay
una región que se llama campos
laterales, los cuales son líneas
paralelas. Están separadas entre sí
por hendiduras cuticulares
dominadas incisiones o a veces
envolvimiento, alas longitudinales o
alas laterales, se observa por lo
general a la altura del anillo
nervioso, y en la mitad de la cola.

Rhabditis
Descripción: Cuerpo afilado en un
extremo. Estoma no demasiado
alargado. Cavidad faríngea larga y
cilíndrica. En las hembras la vulva
se localiza cerca de la mitad del
cuerpo. Presenta movimientos
activos. El intestino se encuentra
escasamente cubierto por
partículas lipídicas, que contienen
células de gran tamaño que
pueden ser distinguibles.

Rotylenchulus
Descripción: Presenta dimorfismo
sexual, con hembras engrosadas
en forma de riñón, machos
vermiformes. Orificio de la glándula
dorsal cerca de la mitad de
distancia de la base del estilete al
bulbo medio. Hembras con dos
ovarios y glándulas esofágicas
sobre el intestino. Machos con el
estilete débil y esófago reducido.

Tripyla
Parámetros: Hembra – L = 2,31
mm; a= 46,2; b= 5,4; c= 38,5; v=
80%
Descripción: Cuerpo largo,
esófago ocupando la quinta parte
del mismo. Cutícula ancha. Cabeza
de bordes paralelos con tres juegos
de sedas. En orden
antero-posterior: 6 cortas, 6 muy
largas cónico-alargadas y 4 más
cortas de doble longitud,
aproximadamente que las primeras.
Estoma abierta cónica como una
nuez pequeña al final. Esófago
cilíndrico con 2 ensanchamientos:
el primero rodeando el estoma que
se estrecha al nivel de la nuez, el
segundo después de la nuez en un
tramo más largo. Unión
esofágico-intestinal glandular. Vulva
prodélfica. Cola corta
estrechándose después del ano,
para alargarse en forma de dedo y
terminar de forma plectoide.

Tylenchus
Descripción: Tiene presencia de
campos laterales. Estilete pequeño
con nódulos básales. Vulva en la
mitad del cuerpo en las hembras.
Los machos presentan bursa
conspicua y cola filiforme.

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