La fourmi d’Argentine (Linepithema humile) face à une fourmi dominante du genre Tapinoma en milieu insulaire : Écologie chimique, comportement et dynamique d’invasion

1. La fourmi d’Argentine (Linepithema humile) face à une fourmi dominante du genre Tapinoma en milieu insulaire : ÉCOLOGIE CHIMIQUE, COMPORTEMENT ET DYNAMIQUE D’INVASION Laurence Berville Raphaël Boulay Xim Cerdá Abraham Hefetz Hervé Jourdan Alain Lenoir Frédéric Médail Erick Provost Marielle Renucci Professeur, IRBI - Université François Rabelais - IRBI (Tours) Professeur, CSIC (Séville, Espagne) Professeur, Université de Tel-Aviv (Israël) Ingénieur de recherche IRD – IMBE (Nouméa, Nouvelle-Calédonie) Professeur Emérite, Université François Rabelais - IRBI (Tours) Professeur, Aix-Marseille Université - IMBE Chargé de recherche CNRS – IMBE (Marseille) Chargée de recherche CNRS – IMBE (Marseille) Rapporteur Rapporteur Examinateur Examinateur Examinateur Examinateur Co-directeur Co-directeur Thèse en vue de l’obtention du grade de DOCTEUR DE L’UNIVERSITE D’AIX - MARSEILLE Discipline : Biologie des populations et Ecologie Jury : 1

2. Etudier les processus d’invasion d'une fourmi : - Structure coloniale : Que se passe-t-il aux points de jonction de deux supercolonies de fourmis d’Argentine ? - Rôle d’une résistance biotique : Face à cette invasion existe-t-il une espèce de fourmi locale offrant une résistance ? 2

3. LES INVASIONS BIOLOGIQUES SONT LA DEUXIÈME CAUSE DE PERTE DE BIODIVERSITÉ VITOUSEK et aL. 1996; MACK et al. 2000 1ère cause sur les îles 3 300 MILLIONS DE DOLLARS / AN de perte aux USA à cause de la FOURMI DE FEU - Les récoltes - La santé humaine PIMENTEL et al. 2006 54% des pertes de biodiversité SUR LES ÎLES seraient dues à des espèces introduites, alors qu’elles hébergent 15 à 20% des espèces terrestres de plantes et de vertébrés, dont un grand nombres d’espèces d’endémiques CLAVERO AND GARCIA-BERTHOU 2005 ; FONSECA et al. 2006 ; KIER et al. 2009. L’HOMME PAR SES ACTIVITÉS EST LE MOTEUR DE LA PROPAGATION DES ESPÈCES ELTON 1958; PASCAL et al. 2006

4. HOMOGÉNÉISATION DU MILIEU ENVAHI MCKINNEY & LOCKWOOD 1999; OLDEN et al. 2004 Ensemble d’espèces dont l’aire de répartition a pu être élargie par l’Homme Intégration / Prolifération (augmentation de la densité et de l’aire) D’après WILLIAMSON 1996 Expansion géographique (migration) Arrivée dans le site d’introduction Etablissement / naturalisation d’une population locale viable => Modification de l’écosystème 4

5. «Une espèce invasive est une espèce qui, s’étant établie dans un nouveau domaine géographique, y est un agent de nuisance pour l’économie, la santé publique et/ou la diversité biologique » ISSG, LOWE et al. 2007 - largement distribuées dans le monde, - leurs dégâts sur les écosystèmes envahis sont avérés et considérables HOLWAY et al. 2002; LACH & HOOPER-BÙI 2010 5

6. La Fourmi d’Argentine (Linepithema humile, Mayr)  sous-famille Dolichoderinae  omnivore (préférence pour les exsudats des pucerons ou des cochenilles)  monomorphe  Synanthrope (vivant à proximité de l'homme)  forte densité de population (WILD A) 6 2-3 mm

7. => Aire d’envahissement privilégiée : Régions à climat de type méditerranéen et subtropical du globe WETTERER et al. 2009 7

8. Carte : 1 http://www.discoverlife.org/20/m?kind=Linepithema+humile Grandes métropoles Présente le long du littoral (limitée par les basses températures et l’absence d’humidité) En forte densité dans les zones urbaines et touristiques WETTERER et al. 2009 8

9. Espèces nécrophages Disparition des proies Autres espèces de fourmis Cochenilles Pucerons Plantes Impacts économiques & nuisances Myrmécochorie Cicadelles blanches Communautés d’arthropodes indigènes 9

10. Le nombre Une collaboration à toute épreuve Ensemble de nids connectés sur plusieurs dizaines ou centaines de mètres carrés Plusieurs centaines de milliers d’ouvrières par « nid » Polygynie Fécondation protégée à l’intérieur du « nid » Unicolonialité Perte d’agressivité entre colonies sur plusieurs centaines de kilomètres Plusieurs centaines de reines / « nids » Renouvellement annuel des reines PASSERA 1994, HOLWAY et al. 2002 10

11. En situation non-invasive (AMÉRIQUE DU SUD) En situation invasive (EUROPE…) Colonie 3 Colonie 2 Colonie 1 À l’échelle de plusieurs centaines de mètres Organisation « Multicoloniale »  Compétition intra-spécifique  Autorégulation Colonie 3 Colonie 1 Colonie 2 Supercolonie À l’échelle de plusieurs milliers de km Organisation « Unicoloniale » Transfert libre d’individus entre les « nids » des différentes colonies Absence d’agressivité Energie disponible pour l’invasion 11

12. Deux supercolonies de fourmis d’Argentine s'affrontent en PACA, que se passe-t-il à leurs points de jonction ? 12

13. GIRAUD et al. 2002 Confrontation dyadique = pour chaque combinaison de site 13

14. GIRAUD et al. 2002 Supercolonie catalane Supercolonie principale 14

15. Trois supercolonies ont été identifiées en Europe GIRAUD et al. 2002 ; BLIGHT et al. 2010 ; BLIGHT, BERVILLE, VOGEL et al. 2012 Supercolonie catalane Supercolonie principale Supercolonie corse Absence de différenciation génétique entre la supercolonie corse et la supercolonie principale malgré une différenciation chimique et de l’agressivité 15

16. Trois supercolonies ont été identifiées en Europe Supercolonie catalane Supercolonie principale Supercolonie corse GIRAUD et al. 2002 ; BLIGHT et al. 2010 ; BLIGHT, BERVILLE, VOGEL et al. 2012 ; BERVILLE, BLIGHT et al. 2013 Giens Porquerolles 16

17. Supercolonie corse Absence d’agressivité entre les populations de Giens et de Porquerolles et les ouvrières des supercolonies corse et principale Giens Porquerolles Première observation d’une fusion in natura Supercolonie principale GIRAUD et al. 2002 ; BLIGHT et al. 2010 ; BLIGHT, BERVILLE, VOGEL et al. 2012 ; BERVILLE, BLIGHT et al. 2013 17

18. Supercolonie CorseSupercolonie Principale Colonie 3 Colonie 2 Colonie 1 Supercolonie BERVILLE, BLIGHT et al. 2013 18

19. Supercolonie CorseSupercolonie Principale Colonie 3 Colonie 2 Colonie 1 Supercolonie BERVILLE, BLIGHT et al. 2013 Les populations de Giens et de Porquerolles 19

20. Supercolonie Corse Supercolonie Principale BERVILLE, BLIGHT et al. 2013 Les populations de Giens et de Porquerolles ♂ ♂ ♀ ♀ - Accouplement entre sexués transfert de mâles 20 20

21. Supercolonie Corse Supercolonie Principale BERVILLE, BLIGHT et al. 2013 Les populations de Giens et de Porquerolles - Accouplement entre sexués => Fusion - Echange de propagules => Fusion 21 21

22. FACE À L’INVASION EXISTE-T-IL UNE RÉSISTANCE BIOTIQUE ? 22

23. En Corse, malgré une forte expansion de la fourmi d’Argentine depuis 10 ans, elle n’est présente que de façon discontinue le long des côtes. BLIGHT et al. 2009  Distribution hétérogène Absence de co-occurrence avec des fourmis du genre Tapinoma spp. - Tapinoma simrothi pourrait représenter une résistance biotique face aux fourmis d’Argentine en Afrique du Nord (Maroc) : BERNARD 1968 - Tapinoma nigerrimum pourrait, dans certains cas, ralentir voire éviter l’expansion des L. humile au Portugal : WAY et al. 1997 23

24. Ensemble d’espèces dont l’aire de répartition a pu être élargie par les activités humaines Expansion géographique : migration Intégration / Prolifération (augmentation de la densité et de l’aire) D’APRÈS WILLIAMSON 1996 Résistance biotique Régulation des populations de l’invasive ? Barrière à l’invasion ? Arrivée dans le site d’introduction (dispersion et transport) Etablissement d’une population locale viable 24

25. ==> Déterminer quelles sont les espèces de Tapinoma présentes en PACA ? Et quelle est leur distribution géographique ? Réaliser des suivis de la zone de front entre les deux espèces in natura Etudier les mécanismes de compétition entre L. humile et Tapinoma sp au laboratoire ==> Rechercher une zone de front entre les fourmis d'Argentine et Tapinoma spp. FACE À L’INVASION EXISTE-T-IL UNE RÉSISTANCE BIOTIQUE? ==> Développer une méthode pour discriminer les différentes espèces de Tapinoma spp. 25  Pour :

27. Difficulté de déterminer les espèces Tapinoma sp. par la seule utilisation de la morphométrie T. erraticum T. madeirense T. nigerrimum  forte densité de population  Polymorphisme  taille : 1, 5 – 4,5 mm  omnivore (préférence exsudat) - Sous Famille : Dolichoderinae - Genre : Tapinoma - Espèces présentes en France :  T. erraticum  T. madeirense  T. nigerrimum  T. pygmeum  T. simrothi  genitalia des mâles  utilisation de la forme et de la profondeur du clypeus des ouvrières. EMERY 1925 ; BERNARD 1950 & 1982 ; MEUDEC 1979 EMERY 1925 ; BERNARD 1950 & 1982 ; SEIFERT 1984 27 T. mT. n T. e

28. T. madeirenseT. erraticumT. nigerrimumT. simrothi SEIFERT 1984 Clypeus T. madeirense T. erraticum 28

29. BERVILLE et al. 2013 - Etude morphologique en parallèle à une - Etude chimique : 29 29

30. 51 sites échantillonnés : 6 pays Algérie – Espagne France – Israël - Maroc – Portugal (Madère) BERVILLE et al. 2013 30 30

31. a b BERVILLE et al. 2013 * Comparaison des 2e et 3e segments antennaires - Longueur entre la carène supérieure du clypeus et la base de l’échancrure * Indice b/a -Profondeur de l’échancrure du clypeus 31

32. a b BERVILLE et al. 2013 • Comparaison des 2e et 3e segments antennaires • Indice de détermination morphométrique : b/a b/a Segments antennaires Tapinoma madeirense > 4 2 < 3 Tapinoma erraticum ~ 3.2 2 = 3 Tapinoma nigerrimum 2 - 2.3 2 > 3 Tapinoma israele 1.6 - 2.8 2 ≥ 3 Tapinoma simrothi 1.6 - 2 2 ≥ 3 32

33. a b BERVILLE et al. 2013 b/a Segments antennaires Tapinoma madeirense > 4 2 < 3 Tapinoma erraticum ~ 3.2 2 = 3 Tapinoma nigerrimum 2 - 2.3 2 > 3 Tapinoma israele 1.6 - 2.8 2 ≥ 3 Tapinoma simrothi 1.6 - 2 2 ≥ 3 • Comparaison des 2e et 3e segments antennaires • Indice de détermination morphométrique : b/a 33

34. Discrimination des Tapinoma spp par l’utilisation d’outils chimiques La reconnaissance entre individus est fondée sur la discrimination des signatures chimiques. Les hydrocarbures cuticulaires constituent « l’odeur » de la colonie Signatures chimiques -semblables = reconnaissance “amie” -dissemblables = agression ou fuite - Chromatographe en phase gazeuse - Spectromètre de masse 34

35. Différences quantitatives et qualitatives entre les signatures chimiques. T. simrothi : 70 CHCs de C25 à TriMe C37 T. erraticum : 39 CHCs de C25 à DiMe C31 T. israele : 65 CHCs de C25 à TriMe C35 T. madeirense : 62 CHCs de C25 à DiMe C35 T. nigerrimum : 35 CHCs de C27 à DiMe C32 BERVILLE et al. 2013 35

36. Identification spectrométrique des hydrocarbures cuticulaires -168 hydrocarbures cuticulaires différents (CHC) -de 25 à 37 carbones - Alcènes, Alcanes, Monométhylalcanes, Diméthylalcanes, Triméthylalcanes 108 des CHCs ne sont présents que chez une espèce (64,28%) 3 des CHCs (1,8%) sont présents dans les 5 espèces (13 Me C31 ; nC27 et nC29) Ts Tm Ti Te Tn Alcène n-alcane MonoMe alcane DiMe alcane TriMe alcane Quantité des différents produits en %, en fonction des espèces BERVILLE et al. 2013 36

37. T. nigerrimum T. israele T. simrothi BERVILLE et al. 2013 37

38. T. erraticum T. madeirense BERVILLE et al. 2013 38

39.  Discrimination de 5 espèces du genre Tapinoma du bassin méditerranéen :  Par morphologie : nécessite plusieurs ouvrières : Prendre des précautions entre : - les T. nigerrimum et les T. israele - les T. simrothi et les T. israele  Par analyses chimiques 39

41. En Provence : - T. erraticum - T. madeirense - T. nigerrimum T. erraticum T. madeirense T. nigerrimum T. israeleT. simrothi Nouveau pour le (s) département (s) BERVILLE et al. 2013 41 41

43. L. humile Présente Île de Ratonneau Île de Bendor Île des Embiez, Île de Porquerolles, Île de Port-Cros BLANC 2006 ; ORGEAS & PONEL 2009 ; BERVILLE, BLIGHT et al 2013 ; BERVILLE et al. IN PREP ; PONEL, COMMUNICATION PERSO Île des Embiez Île de Porquerolles Île de Bendor Île de Port-Cros Île de Ratonneau 43

44. L. humile T. nigerrimum BERVILLE et al. In prep Île de Port-Cros Île de Ratonneau 44 Présente Île de Ratonneau Île de Bendor Île des Embiez, Île de Porquerolles, Île de Port-Cros

45. T. nigerrimumL. humile BERVILLE et al, IN PREP et / ou Île de Ratonneau Île de Pomègues Présence d’un front entre les deux espèces  Quel est la dynamique du front ?  Etude des mécanismes de compétition entre les deux espèces 2009- 2010 : Inventaire myrmécologique des deux îles 45

47. - Observe-ton une résistance des T. nigerrimum face à l’invasion des fourmis d’Argentine ?  Y a-t-il une différence dans la dynamique du front entre les zones avec T. nigerrimum et les zones sans T. nigerrimum ? • Automne 2009 à Printemps 2012  Quadrillage de la zone d’invasion et relevé des nids de L. humile  8 Transects avec des appâts  Relevés GPS, espèces et l’abondance (nids& espèces) BERVILLE et al, IN PREP 47

48. Automne 2009  8 Transects avec des appâts : BERVILLE et al, IN PREP  2 dans une zone du littoral  2 dans la zone à Messor barbarus  2 dans la zone à T. nigerrimum  2 dans la zone urbanisée 48 Pelouse à Brachypodium retusum Garrigue à Romarin Zone à Limonium spp. Atriplex  Lentisque  Pelouse

49. Automne 2009 5.8 hectares  8 Transects avec des appâts : BERVILLE et al, IN PREP  Décompte des « nids » de L. humile  2 dans une zone du littoral  2 dans la zone à Messor barbarus  2 dans la zone à T. nigerrimum  2 dans la zone urbanisée 49

50. Lh : Linepithema humile Mb : Messor barbarus Pl : Plagiolepis pygmaea Pp : Pheidole pallidula Tn : Tapinoma nigerrimum NIDS : 2009 2010 2011 1 Lh Ø Pp 2 to 9 Lh Lh Lh 10 Lh Ø Lh 11 to 13 Lh Lh Lh 14 & 15 Lh Pl Lh 16 Lh & Pl Lh Lh 17 Lh Lh Ø 18 Lh Lh Lh 19 to 21 Lh Ø Lh 22 to 34 Lh Lh Lh 35 Lh Lh & Pl Lh 36 to 44 Lh Lh Lh 45 to 49 Lh Ø Lh 50 to 52 Lh Lh Lh 53 Lh Pl Lh 54 to 56 Lh Lh Lh 57 Lh Ø Lh 58 Lh Lh & Pl Lh & Pl 59 Lh Lh Lh 60 Lh Ø Lh 61 Lh Lh & Pl Lh & Pl 62 Lh Ø Lh 63 Lh Lh Ø 64 Lh Lh Lh 65 Lh Lh Ø 66 to 72 Lh Lh Lh 73 Lh Mb & Lh Lh 74 Lh Lh Ø 75 & 76 Lh Ø Lh 77 to 79 Lh Lh Lh 80 Lh Mb & Lh Lh 81 Lh Ø Lh 82 Lh Lh Lh 83 Lh Lh Ø 84 Lh Ø Ø 85 Lh Ø Tn 86 & 87 Lh Pl Lh 88 to 92 Lh Lh Lh 93 Lh Pl Lh 94 Lh Lh Lh 95 Lh Pl & Lh Lh 96 Lh Lh Ø 97 Lh Lh Lh 98 Lh Pl & Lh Lh 99 & 100 Lh Lh Lh Sum of Lh nest : 77% 91% Quadrillage de la zone d’invasion et relevé des nids de L. humile En 2009, 100 nids de L. humile ont été géoréférencés En 2010, 77 % des nids sont occupés par des L. humile En 2011, 91 % des nids sont occupés par des L. humile BERVILLE et al, IN PREP 50

51. Automne 2012 5.33 hectares ± 3m/an  Transects :  Recul de l’invasion dans la zone à T. nigerrimum  Poursuite de l’invasion dans les zones à Messor barbarus Mais très faible en comparaison avec d’autres études BERVILLE et al, IN PREP 51  Nids :  Disparition de 3 nids de L. humile sur la zone de front à T. nigerrimum N°1 N°84 N°85 N°83

52. ± 3m/an  Transects :  Recul de l’invasion dans la zone à T. nigerrimum  Poursuite de l’invasion dans les zones à Messor barbarus BERVILLE et al, IN PREP -Le front d’invasion des L. humile recule dans la zone à T. nigerrimum malgré des conditions abiotiques favorables 52 -T. nigerrimum est capable de combattre, établir une colonie et d’éliminer L. humile : compétition par interférence -Poursuite de l’invasion des L. humile dans la zone à M. barbarus : conditions abiotiques défavorables = vitesse faible

53. Ensemble d’espèces dont l’aire de répartition a pu être élargie par les activités humaines Expansion géographique : migration Intégration / Prolifération (augmentation de la densité et de l’aire) D’APRÈS WILLIAMSON 1996 Résistance biotique Régulation des populations de l’invasive ==> T. nigerrimum font obstacle à l’augmentation de l’aire de répartition des L. humile par compétition Barrière à l’invasion ?  Obstacle à l’établissement d’une population viable ? Arrivée dans le site d’introduction (dispersion et transport) Etablissement d’une population locale viable 53

55. BLIGHT et al. 2010 Affrontements entre groupes, à égal effectif : - Les T. nigerrimum prennent l’avantage sur L. humile - Exclusion compétitive - Coopération de L. humile insuffisante à nombre égal Etudier les mécanismes de compétition entre L. humile et T. nigerrimum : en laboratoire en laboratoire 55

56. Quel est l’effet d’un déséquilibre numérique entre les deux espèces ? Miel Tests avec nombre d’individus variable. - Acclimatation de deux heures. - Ouverture des nids artificiels. - Comptage des morts lorsqu’il ne reste plus qu’une espèce vivante. BERVILLE et al, IN PREP 56

57. Résultats : Pourcentage de cas où les ouvrières de T. nigerrimum éliminent les L. humile en fonction du ratio initial T. nigerrimum / L. humile. t test, n=50 . p<0,003 BERVILLE et al, IN PREP 57 50 Tn vs 100 Lh (1/2) 0 20 40 60 80 100 * Pourcentage de cas où les ouvrières de T. nigerrimum éliminent les L. humile 30 Tn vs 90 Lh (1/3) 57 n=5

58. •Y a-t-il un effet Résident/Intrus ? -Lorsqu’il ne reste plus qu’une espèce vivante dans le dispositif, comptage des morts et des vivants. - Tests 500 ouvrières de T. nigerrimum contre 500 ouvrières L. humile. - Acclimatation de la première espèce pendant 48h puis introduction de la seconde espèce. BERVILLE et al, IN PREP 58 58

59. •Y a-t-il un effet Résident/Intrus sur le 0% 10% 20% 30% 40% 50% 60% 70% 80% 90% 100% resident intrus Mort Vivant ** Effet du statut de résident (en % ) sur le taux de mortalité des ouvrières T. nigerrimum : Mann- Whitney ; n=9; P=0,016 36 60 64 40 BERVILLE et al, IN PREP taux de mortalité des T. nigerrimum 59 59

60. 0% 10% 20% 30% 40% 50% 60% 70% 80% 90% 100% resident intrus Mort Effet du statut de résident (en % ) sur le taux de mortalité des ouvrières L. humile : Mann-Whitney ; n=9; P=0,016 100 % BERVILLE et al, IN PREP •Y a-t-il un effet Résident/Intrus sur le taux de mortalité des L. humile 60 60

61. - T. nigerrimum est capable de combattre et d’éliminer L. humile même sur son propre territoire. - Il existe un effet résident sur le pourcentage de morts de T. nigerrimum. - T. nigerrimum est capable d’éliminer L. humile jusqu’à un déséquilibre numérique de 2 T. nigerrimum pour 3 L. humile. - L. humile ne conquiert jamais le nid des T. nigerrimum - Il n’y a pas d’effet résident sur le pourcentage de morts de L. humile. 61

62. Ensemble d’espèces dont l’aire de répartition a pu être élargie par les activités humaines Expansion géographique : migration Intégration / Prolifération (augmentation de la densité et de l’aire) D’APRÈS WILLIAMSON 1996 Résistance biotique Régulation des populations de l’invasive ==> Obstacle à l’augmentation de l’aire de répartition des L. humile Barrière à l’établissement de l’invasion : == > Obstacle lors de l’établissement de propagule Arrivée dans le site d’introduction (dispersion et transport) Etablissement d’une population locale viable 62

63. Synthèse • Discriminer 5 espèces de Tapinoma du bassin méditerranéen • Mettre en évidence le rôle des Tapinoma nigerrimum dans les mécanismes d’invasion et la dynamique d’expansion des fourmis d’Argentine => Compétition par interférence • Approfondir nos connaissances sur les processus de formation d’une supercolonie de fourmi d’Argentine par fusion de deux supercolonies existantes 63

64.  Afin d’apporter un nouvel éclairage sur l’origine géographique des Tapinoma spp.  Etudier la variabilité génétique des populations Perspectives de recherche  Afin de mieux connaître les processus qui influent sur les mécanismes d’invasion des L. humile :  Utiliser la zone de front comme « atelier d’étude »  Modéliser la dynamique des populations des deux espèces 64  Afin de valider l’une des hypothèses sur les mécanismes de fusion des deux supercolonies de L. humile :  Effectuer des tests de fusion en laboratoire  Tester l’acceptation de mâles d’une supercolonie par des femelles d’une autre supercolonie

65. Merci

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