Le document traite des récentes découvertes concernant l'évolution des phases précoces de la vie, avec un accent sur l'origine des eucaryotes et la mitochondrie, ainsi que sur les hypothèses concurrentes de l'endosymbiose. Il explore également la diversité des eucaryotes amitochondriaux et les implications phylogénétiques des analyses moléculaires, tout en discutant des relations évolutives au sein des trois domaines de la vie. Enfin, il remet en question la simplicité du modèle traditionnel de l'arbre de la vie en faveur d'un modèle plus complexe incluant des transferts horizontaux de gènes.

1. Découvertes récentes sur les phases précoces de l’évolution de la vie. Manolo Gouy Laboratoire de Biométrie & Biologie Evolutive - CNRS / Univ. Lyon 1 Décembre 2008

2. 3 domaines du vivants LUCA Première cellule Aujourd’hui Premier âge : Monde pré-cellulaire Second âge : Monde cellulaire pré-luca Troisième âge : Monde cellulaire post-luca Origine(s) de la vie

3. Découverte en 1977 des trois domaines de la vie

4. Les S AB sont élevés à l’intérieur de chacun des 3 groupes et faibles entre groupes.

6. Recherche de la racine de la phylogénie universelle E: eucaryotes; B: bactéries; A: archées LUCA: Last Universal Common Ancestor

8. Les hypothèses concurrentes sur l’origine des trois domaines La plus couramment admise, celle déduite de quelques analyses de gènes dupliqués avant LUCA. Alternative iconoclaste proposée par quelques auteurs: l’état procaryote (simple) est plut ôt vu comme résultant d’une simplification que comme ancestral. 4) La cellule eucaryote vue comme résultant d’une fusion archée - bactérie. Plusieurs scénarios ont été proposés.

9. Histoire évolutive de l’endosymbiose mitochondriale quel est l’organisme donneur ? l’endosymbiose a-t-elle été unique ou répétée ? quand s’est-elle produite ? quelles lignées eucaryotes sont-elles concernées ?

10. L’origine endosymbiotique unique de la mitochondrie à partir d’une  -protéobactérie ancestrale Concatenation of amino acid sequences of respiratory chain proteins apocytochrome b (Cob) and cytochrome oxidase subunits 1 to 3 (Cox1-3).  -protéobactéries mitochondries

11. Conservation de l’ordre des gènes entre mitochondries et  -protéobactéries

12. Le génome mitochondrial le plus riche en gènes connu actuellement.

13. Analyse phylogénétique de l’ARN ribosomique de la petite sous-unité Cavalier-Smith & Chao (1996) J Mol Evol 43:551 Eucaryotes amitochondriaux: « Archezoa » symbiose mitochondriale?

14. Tom Cavalier-Smith (1987) Nature 326:332 “ It is a widespread fallacy that mitochondria are found in all eukaryotic cells.” “ It is not the mitochondria, but the nucleus, endomembrane system and cytoskeleton that are the true hallmarks of the eukaryote cell.” “ The idea that some protozoa are the living relics of the earliest phase of eukaryote cell evolution and diverged from our ancestors before the symbiotic origin of mitochondria is given strong support by DNA sequence studies.” Des eucaryotes d’avant la naissance de la mitochondrie

15. sporoplasme (noyau + cytoplasme) spore de Nosema algerae (Undeen 1997) Les Microsporidies > 1000 espèces eucaryotes unicellulaires de très petite taille parasites intracellulaires obligatoires amitochondriaux, aperoxysomaux origine evolutive très débattue spore tube polaire

16. Analyse phylogénétique de la  -tubuline d’une microsporidie Edlind et al . (1996) Mol. Phyl. Evol. 5:359.

17. Analyse phylogénétique de la grande sous-unité de l’ARN polymerase II Hirt et al . (1999) Proc.Natl.Acad.Sci. USA 96:580

18. Peut-on réconcilier les ARN ribosomiques et les tubuline et ARN-polymérase ? Eucaryotes amitochondriaux MICROSPORIDIA ?

19. l’artefact d’A ttraction des L ongues B ranches [ Felsenstein (1978) Syst Zool 27:401 ] Philippe et al. (2000) Proc. Royal Soc. Lond. B 267:1213.

20. Analyse en distance de 42 séquences de LSU rRNA de microsporidies et d’autres eucaryotes. Les distances ont été corrigées pour la variation du taux entre sites. Cette analyse utilise un modèle beaucoup plus réaliste du processus évolutif au niveau moléculaire. Van de Peer et al. (2000) Gene 246:1

21. Conclusion à ce stade: L’heureuse correspondance, pour les microsporidies, entre absence de mitochondrie et origine précoce parmi les eucaryotes ne tient plus.

22. d’après Roger & Silberman (2002) Nature 418:827. Diversité des protistes (anaérobies) ‘amitochondriaux’ pas d’organite ‘mitochondrial’ détecté (microsporidies, diplomonadines, Entamoeba,… ) hydrogénosomes: organites sans génome produisant ATP et H 2 (certains ciliés, champignons anaérobies, Parabasalia (ex: Trichomonas ) )

23. transfert vers le noyau perte conservation endosymbiote  -protéobactérien ancestral Echanges de gènes durant l’évolution de la mitochondrie importation de protéines Un gène d’origine évolutive mitochondriale peut être porté par le génome nucléaire d’un eucaryote.

24. Mycoplasma genitalium Mycoplasma sp. Découverte dans le génome de la microsporidie Encephalitozoon cuniculi de plusieurs gènes d’origine évolutive mitochondriale Exemple: gène IscS Aeropyrum Pyrococcus Methanobacterium 100 100 100 Bacillus Deinococcus Aquifex Archaeoglobus Lactobacillus Thermotoga Helicobacter Anabaena sp Anabaena azollae Azotobacter vinelandii Azotobacter chroococcum Azospirillum 100 Enterobacter Klebsiella 100 100 Rhizobium Rhodobacter sphaeroides Rhodobacter capsulatus 100 39 97 100 100 100 69 99 Haemophilus Escherichia Synechocystis Rickettsia Zygomonas Arabidopsis-mt 37 Encephalitozoon Schizosaccharomyces-mt Saccharomyces-mt Candida maltosa-mt Candida albicans-mt 100 100 99 Caenorhabditis-mt Mus-mt Homo-mt 100 86 100 37 85 38 100 33 59 84 55 48 75 48 100 0.2 subst ./site

25. Vivarès et al. (2002) Current Opinion in Microbiology 5:499. Le mitosome de microsporidie prédit par analyse du génome: évolutivement il dérive d’une mitochondrie

26. Détection d’organites à double membrane par anticorps anti-HSP70

27. Le mitosome du parasite amitochondrial Giardia Identification chez Giardia de gènes codant des protéines à localisation mitochondriale chez les autres eucaryotes : Cpn60, Hsp70, IscS (cystéine désulfurase) Un exemple: IscS Tachezy et al. (2001) Mol. Biol. Evol. 18:1919.

28. La double membrane de cet organite Localisation par immunofluorescence de IscS et IscU dans des trophozoites de Giardia .

29. Le chaînon manquant entre mitochondrie et hydrogénosome Fragment de 14027 pb du génome hydrogénosomal Découverte [Akhmanova et al. (1998) Nature 396:527] puis séquençage partiel du génome hydrogénosomal du cilié Nyctothermus ovalis Plusieurs protéines codées par le génome hydrogénosomal se groupent avec leurs homologues mitochondriaux de ciliés aérobies. Identification de plusieurs gènes nucléaires pour des composants du protéome mitochondrial (pyruvate déshydrogénase, complexe II).

30. Analyses phylogénétiques de 2 gènes du génome hydrogénosomal 12S (SSU) rRNA nad7 (s.u. 49 kDa complexe I) Boxma et al. (2005) Nature 434:74.

31. Eucaryotes amitochondriaux « Archezoa » Abandon du concept d’eucaryote primitivement amitochondrial symbiose mitochondriale

32. Distribution des organites dérivés de la mitochondrie chez les eucaryotes Roger & Silberman (2002) Nature 418:827.

33. A Scénario en deux étapes création par fusion bactérie/archée d’une cellule eucaryote amitochondriale puis endosymbiose avec une  -protéobactérie B Création simultanée du noyau eucaryote et de la mitochondrie. Le partenaire bactérien est toujours une  -protéobactérie. Le partenaire archée varie selon les théories (ici méthanogène).

34. Hypothèses sur l’origine par fusion de la cellule eucaryote a-d : en 2 étapes e-g : création mitochondrie =création cellule eucaryote Ces hypothèses sont en principe testables: elles prédisent des similarités entre une partie du génome eucaryote et certaines bactéries, et entre le reste de ce génome et certaines archées.

37. 50 protéines de plastides 143 protéines nucléaires Démonstration de l’origine unique des eucaryotes photosynthétiques primaires L’origine cyanobactérienne des chloroplastes est certaine, mais la position exacte de cette origine à l’intérieur des cyanobactéries reste encore mal connue.

38. Modèle de l’endosymbiose chloroplastique primaire

39. Endosymbiose chloroplastique secondaire

40. Endosymbiose chloroplastique secondaire chez la cryptophyte Guillardia theta

41. Glaucophytes Rhodophytes Green plants Endosymbiose primaire Euglenozoa Chlorarachniophytes ? Dinoflagellates Apicomplexa Heterokonts Cryptophytes Haptophytes Endosymbioses secondaires

42. Glaucophytes Dinoflagellates Rhodophytes Green plants Dinoflagellates Karenia Euglenozoa Chlorarachniophytes Apicomplexa Heterokonts Cryptophytes Haptophytes Endosymbioses secondaires Dinoflagellates Euglenozoa Chlorarachniophytes Secondary plastid replacement (Lepidodinium) Endosymbiose tertiaire Kryptoperidinium Dinophysis

43. Etat de l’art sur les connaissances phylogénétiques à l’échelle de l’arbre de la vie. La phylogénie des domaines bactérien et archéen. Le concept d’arbre phylogénétique est-il adéquat ? La phylogénie du domaine eucaryote. Après beaucoup d’égarement, on commence à y voir clair. La phylogénie des métazoaires. Des résultats très récents combinent un fort signal phylogénétique et une grande richesse taxonomique. La phylogénie des mammifères. Des assemblages supra-ordinaux émergent.

44. La phylogénie du domaine bactérien. Dans la vision « classique », une division naturelle en phylums existe.

45. La phylogénie du domaine archéen. Découverte récente d’un nouveau phylum.

46. Modèle standard de l’arbre de la vie: division en phylums

47. Modèle alternatif: les transferts horizontaux de gènes entre procaryotes sont si fréquents que la notion de phylum perd tout sens.

48. La phylogénie du domaine eucaryote. Un consensus émerge vers l’identification de cinq assemblages de phylums. Les relations entre eux restent très incertaines.

49. La phylogénie des métazoaires. Bilatériens vs. cnidaires, porifères et cténophores Protostomes vs. Deutérostomes Abandon du concept acoelomate, pseudocoelomate, coelomate pour la phylogénie: division lophotrochozoa / ecdysozoa

50. La phylogénie des mammifères. Les ordres (périssodactyles, rongeurs, primates,…) classiquement définis sont confirmés pour la plupart (sauf cétacés). Des groupements supra-ordinaux émergent.